Tìm hiểu và khai thác các biến đổi sau dịch mã để kháng bệnh thực vật Phần 2

4. Effector phá vỡ PTM máy chủ

Quy định về PTM là rất quan trọng đối với khả năng kháng bệnh của cây trồng để giảm thiểu sự hình thành mầm bệnh. Nhiều tác nhân gây bệnh nhắm vào máy móc PTM và một số tác nhân tự hoạt động như kinase, protease SUMO, dây chằng Ub E3, v.v. để thêm / loại bỏ PTM, phá vỡ hệ thống phòng thủ của thực vật để thiết lập mầm bệnh (Bảng 1). Cả hai khía cạnh của sự phá vỡ PTM-ome đều cho thấy PTM là một trong những thành phần chính để điều chỉnh khả năng phòng vệ chống lại mầm bệnh.

Vi khuẩn gây bệnh sử dụng hệ thống bài tiết loại III để tiêm chất tác động vào bên trong tế bào. Một số protein tác động của vi sinh vật hoạt động như các dây chằng E3 Ub hoặc tương tác với các dây chằng E3 Ub của vật chủ để phá vỡ sự phổ biến của vật chủ và quy định của các mục tiêu [85]. Một trường hợp nổi tiếng là AvrPtoB tác động của vi khuẩn Pst týp III có miền ligase C-terminal Ub phổ biến các PRR FLS2 và CERK1 gây ra sự thoái hóa proteasomal, do đó ức chế khả năng phòng vệ [152,153]. AvrPtoB cũng gây ra sự phân hủy proteasomal của protein kinase Fen ở những cây cà chua mẫn cảm để ngăn chặn sự kích hoạt ETI [154].

Proteasome là một hệ thống thoái hóa protein nội bào giúp loại bỏ các tế bào của các protein bất thường hoặc già cỗi. Proteasome không chỉ tham gia vào quá trình phân hủy protein mà còn tham gia vào quá trình điều hòa miễn dịch. Trong cuộc sống hàng ngày, chúng ta cần nâng cao khả năng miễn dịch. Cistanche cũng có thể cải thiện khả năng miễn dịch. Cistanche rất giàu nhiều loại chất chống oxy hóa, chẳng hạn như vitamin C, carotenoid, v.v. Những thành phần này có thể loại bỏ các gốc tự do và giảm căng thẳng oxy hóa, cải thiện sức đề kháng của hệ thống miễn dịch.

Nhấp vào lợi ích cistanche tubulosa

Ngược lại, Pto kinase cà chua, cùng họ với Fen, tương tác với AvrPtoB thông qua liên kết hai miền của AvrPtoB để tránh thoái hóa và kích hoạt ETI ở cà chua kháng thuốc [155]. AvrPtoB cũng phổ biến và làm suy giảm NPR1 để phá vỡ tín hiệu phòng thủ SA [173]. Các tác nhân gây bệnh được hưởng lợi nhờ sự suy giảm proteasomal qua trung gian ubiquitin của các thành phần miễn dịch để ngăn chặn các phản ứng phòng vệ.

Effectors cũng nhắm mục tiêu các thành phần tín hiệu miễn dịch quan trọng. Ví dụ, một bộ lọc serine protease, HopB1, từ P. syringae đặc biệt tách dạng BAK1 được kích hoạt bằng kinase [174]. Các đột biến của Arg297 và Gly298 đã ức chế phân cắt miền BAK1 kinase bởi HopB1, điều này giải thích tại sao protein liên quan SERK5 không bị phân cắt bởi HopB1 [174]. BAK1 được nhiều tác nhân nhắm đến vì nó là đồng thụ thể của một số PRR [159,175]. Các hiệu ứng khác hoạt động để phá vỡ quá trình phosphoryl hóa vật chủ; ví dụ, tác nhân HopAO1 từ P. syringae là một protein tyrosine phosphatase khử phospho hóa FLS2 và EFR để phá vỡ PTI [176]. Tác nhân HopAI1 làm bất hoạt MPK3, MPK4 và MPK6 thông qua việc loại bỏ nhóm phốt phát khỏi phosphothreonine [163].

RPM1-TƯƠNG TÁC PROTEIN 4 (RIN4) có thể điều chỉnh nhiều đường dẫn tín hiệu miễn dịch và được nhắm mục tiêu bởi bốn tác nhân P. syringae: AvrRPM1, AvrB, AvrRpt2 và HopF2 để phá vỡ quy định RIN4 [160,177,178]. Về mặt di truyền, RIN4 hoạt động như một chất điều chỉnh tiêu cực của PTI, nhưng sau khi phát hiện flg22, RIN4 bị phosphoryl hóa trên S141 để loại bỏ PTI [177]. Một ví dụ trong đó việc sửa đổi PTM dẫn đến những thay đổi về khả năng kháng bệnh là đột biến phosphomimetic RIN4T166D gây ra tính nhạy cảm cao hơn đối với PstDC3000. Thực vật RIN4T166D thể hiện sự ức chế khả năng bảo vệ của khí khổng do hoạt động H(cộng)-ATPase của màng sinh chất được tăng cường cho phép gia tăng sự xâm nhập của mầm bệnh qua khí khổng [177,179]. Người ta đã chứng minh rằng quá trình phosphoryl hóa RIN4 tại Thr-166 giảm khi một phần của phản ứng phòng thủ ở hạ lưu nhận thức về Flagellin.

Tuy nhiên, AvrB tác động Pst tạo ra RIPK để phosphoryl hóa RIN4 tại Thr-166, điều này đối kháng với sự tích tụ của dạng phosphoryl hóa RIN4 S141, dẫn đến ức chế PTI và tính nhạy cảm với P. syringae (ở các kiểu gen nhạy cảm thiếu các NLR liên quan) [179,180] . RIN4 được bảo vệ bởi các protein NLR trong các kiểu gen kháng thuốc, các protein này nhận ra các sửa đổi của RIN4 [178]. Các tác nhân gây bệnh AvrRPM1 và AvrB gây ra quá trình tăng phosphoryl hóa RIN4 của Thr-166 làm giảm tương tác RIN4-ROC1, điều này kích hoạt quá trình kích hoạt NLR RPM1 [158,181,182]. AvrRpt2 phân tách protein RIN4 và điều này được cảm nhận bởi NLR RPS2 [183]. Kích hoạt RPM1 hoặc RPS2 NLR dẫn đến kích hoạt ETI dẫn đến kháng HR và Pst trong các kiểu gen thực vật có chứa các gen NLR này [158]. Phosphomimetic T166D RIN4 đủ để kích hoạt RPM1 trong các kiểu gen kháng thuốc trong trường hợp không có tác nhân gây bệnh, cho thấy tầm quan trọng của PTM cụ thể này [184]. Cùng với nhau, điều này cho thấy rằng các mô hình phosphoryl hóa cụ thể là cần thiết để RIN4 hoạt động như một công tắc phân tử để điều chỉnh hai nhánh phòng thủ [177]. Tầm quan trọng của PTM và RIN4 được thể hiện rõ hơn vì RIN4 được bảo tồn trong thực vật trên đất liền và S141 và T166 được bảo tồn tiến hóa trong các chỉnh hình RIN4 [184,185].

RIN4 là một loại protein bị rối loạn nội tại, ngoại trừ ở những vùng xảy ra sự điều chỉnh sau dịch mã do mầm bệnh gây ra; các vùng rối loạn cho phép RIN4 hoạt động như một trung tâm tín hiệu có thể liên kết một số protein khác nhau, điều này rất quan trọng trong quá trình truyền tín hiệu [179,185,186]. Việc thay thế một gốc axit amin cụ thể trong RIN4 có khả năng phá vỡ một hoặc một số tương tác protein cụ thể để tăng khả năng kháng bệnh. Nó đã được chứng minh bằng cách sử dụng quang phổ lưỡng sắc tròn rằng quá trình phosphoryl hóa RIN4 ảnh hưởng đến tính linh hoạt của protein; có lẽ các tương tác protein-protein có thể được điều khiển bằng cách sử dụng PTM để tác động đến cấu trúc RIN4 [179].

Xanthomonas oryzae pv. Oryzae, tác nhân gây bệnh bạc lá do vi khuẩn hại lúa tạo ra chất kích thích Xanthomonas protein K (XopK) bên ngoài có hoạt tính ligase E3 Ub và trực tiếp phổ biến một loại protein liên quan đến PTI, thụ thể soma phôi kinase 2 (OsSERK2), gây ra sự thoái hóa và gián đoạn của nó. của PTI [165]. Sự đột biến của vị trí liên kết enzyme liên hợp ubiquitin (E2) giả định đã ngăn chặn sự thoái biến của OsSERK2 do XopK gây ra và phá vỡ độc lực phụ thuộc vào XopK [165]. Xanthomonas euvesicatoria (Xe) là tác nhân gây bệnh đốm vi khuẩn trên cây tiêu và cà chua và tác nhân XopAE của nó cũng có hoạt tính ligase E3 Ub và ức chế khả năng miễn dịch của thực vật [187]. Tác nhân Xe loại III XopAU hoạt động như một protein kinase và phá vỡ tín hiệu MAPK của vật chủ thông qua quá trình phosphoryl hóa và kích hoạt MKK2 [164].

Tác nhân Xanthomonas loại III, XopD, có protease SUMO đầu cuối C giúp loại bỏ SUMO khỏi protein đích hoặc xử lý tiền chất SUMO [140]. Yếu tố phản ứng ethylene của cà chua (ERF) SIERF4 được nhắm mục tiêu bởi XopD để khử SUMOylation, gây ra sự mất ổn định SIERF4 và ức chế sản xuất ethylene, cần thiết cho khả năng miễn dịch qua trung gian ethylene [166]. Đáng ngạc nhiên, XopD cũng có thể hoạt động như một SUMO và Ubiquitin isopeptidase [167].

XopDXcc8004, một tác nhân loại III của Xanthomonas campestris pv. campestris (Xcc) 8004, một dạng ngắn hơn của XopD effector không có miền đầu cuối N, có chức năng như một protease SUMO và chức năng này là cần thiết để tạo ra khả năng phòng vệ miễn dịch của vật chủ [188]. Một mục tiêu của hoạt động XopDXcc8004 deSUMOylation là HFR1, có liên quan đến việc đàn áp các phản ứng bảo vệ thực vật.

Ngoài ra, XopDXcc8004 từ Xcc8004 can thiệp vào liên kết GA INSENSITIVE DWARF1 (GID1) do axit gibberellic (GA) gây ra để cản trở sự hình thành phức hợp GA-GID1-DELLA và làm chậm quá trình phổ biến và thoái hóa protein DELLA gây ra, một chất ức chế của ga1-3 (RGA). Điều này ảnh hưởng đến mức độ protein DELLA để giảm thiểu sự phát triển của triệu chứng và thúc đẩy khả năng chịu bệnh [168]. XopDXcc8004 là một công cụ triệt tiêu PTI thông qua việc triệt tiêu flg22-sản xuất ROS được kích hoạt [168]. Tương tác XopDXcc8004DELLA có thể liên quan đến sự ức chế PTI này vì DELLA liên quan đến các phản ứng bảo vệ hormone SA và JA [189]. Mặc dù XopDXcc8004 chứa miền SUMO protease cysteine ​​​​giả định được bảo tồn của các tác nhân XopD, deSUMOylation XopDXcc8004 không được hiển thị [168,169].

AvrBsT là một tác nhân giống Xanthomonas YopJ, mặc dù các tác nhân giống YopJ có tương đồng với các protease SUMO, AvrBsT được xác định là có hoạt tính acetyltransferase [170]. Ở cây hồ tiêu, AvrBsT nhắm đến NON-ATPASE SUBUNIT 8 (RPN8) proteasomal có khả năng phá vỡ chức năng proteasomal và nhắm mục tiêu cảm biến năng lượng Sucrose nonfermenting 1 (Snf1)- kinase (SnRK1) để phá vỡ phản ứng miễn dịch HR do tác nhân AvrBs1 gây ra ở cây hồ tiêu kháng thuốc [169,171]. AvrXv4 là một tác nhân giống Xanthomonas YopJ khác làm giảm sự tích tụ các liên hợp SUMO-protein ở Nicotiana benthamiana và hạt tiêu, ở planta [172]. Có thể AvrXv4 có hoạt tính protease SUMO, nhưng điều đó vẫn chưa được chứng minh [169].

Các tác nhân gây bệnh từ nấm và oomycete cũng tác động đến hệ thống phổ biến của vật chủ để trốn tránh khả năng miễn dịch, ví dụ, tác nhân gây bệnh Phytophthora infestans AVR3a, bằng cách sửa đổi và ổn định vật chủ E3 Ub ligase CYS, MET, PRO, AND GLY PROTEIN 1 (CMPG1) để ngăn chặn tác nhân thông thường CMPG1 thoái hóa proteasomal và ngăn ngừa chết tế bào [190]. Tác nhân gây bệnh nấm Magnaporthe oryzae (tác nhân gây bệnh đạo ôn) AvrPiz-t nhắm vào RING E3 Ubiquitin Ligase AVRPIZ-T VÀ AVRPIZ-T TƯƠNG TÁC PROTEIN 6 (APIP6) để phân hủy nhằm ngăn chặn PTI trong lúa [191].

Nhiều tác nhân hoạt động để phá vỡ khả năng miễn dịch và thúc đẩy sự hình thành mầm bệnh bằng cách thay đổi các PTM thực vật chứng minh mức độ quan trọng của các PTM cụ thể đối với khả năng kháng mầm bệnh. Điều này xác định rằng các tác nhân gây bệnh phá vỡ PTM theo nhiều cách khác nhau, nhấn mạnh rằng quy định chính xác về PTM là rất quan trọng để bảo vệ nhằm ngăn chặn sự hình thành mầm bệnh.

5. Đánh đổi giữa tăng trưởng và phòng thủ

Thực vật kiểm soát chặt chẽ sự cân bằng giữa tăng trưởng và phòng thủ để tối ưu hóa thể lực và vượt qua căng thẳng [192,193]. Đánh đổi giữa tăng trưởng và phòng thủ xảy ra khi thực vật hạn chế tăng trưởng khi kích hoạt các phản ứng phòng thủ của chúng [194]; điều này có thể là để phân bổ lại nguồn tài nguyên hạn chế của thực vật khi bị thách thức bởi căng thẳng. Mặc dù trong nhiều trường hợp, người ta cho rằng tài nguyên không phải là yếu tố hạn chế, sự đánh đổi giữa tăng trưởng và phòng thủ là kết quả của việc điều chỉnh cẩn thận các mạng tín hiệu phức tạp kiểm soát quá trình trao đổi chất của thực vật [192,195–198].

SnRK1 và TOR (mục tiêu của rapamycin) là các cảm biến năng lượng, đóng vai trò là bộ điều chỉnh tổng thể toàn cầu về quá trình trao đổi chất và đóng vai trò năng động và quan trọng trong sự cân bằng phòng thủ-tăng trưởng [199,200]. SnRK1 và TOR là chìa khóa trong việc ứng phó với căng thẳng sinh học đối với sự sống của thực vật (Hình 3) [201]. SnRK1 và TOR là các phức hợp protein kinase chủ yếu hoạt động đối kháng và nhiễu xuyên âm của chúng được bảo tồn về mặt tiến hóa [198,202]. Thông thường TOR được kích hoạt trong điều kiện giàu chất dinh dưỡng và thúc đẩy tăng trưởng [203]. Các phân họ SnRK1, SnRK2 và SnRK3 đều có vai trò thúc đẩy khả năng phòng vệ [204], nhưng SnRK1 là phân họ nổi bật nhất trong quy định toàn cầu về chuyển hóa để đáp ứng với trạng thái năng lượng [205]. SnRK1 được kích hoạt để đối phó với tình trạng cạn kiệt năng lượng thường xảy ra trong điều kiện căng thẳng để khôi phục cân bằng năng lượng nội môi [206–211] (Hình 3).

Hình 3. Một mô hình đơn giản hóa quy định tăng trưởng-phòng thủ SnRK1-TOR. Kinase Sucrose không lên men kinase liên quan đến 1 (Snf1) (SnRK1) và mục tiêu của rapamycin (TOR) là các bộ điều chỉnh chính cảm nhận trạng thái năng lượng và hoạt động đối kháng để lập trình lại quá trình chuyển hóa thông qua quá trình phosphoryl hóa các mục tiêu khác nhau. TOR hoạt động trong điều kiện giàu chất dinh dưỡng để thúc đẩy quá trình dịch mã và tăng trưởng đồng thời ức chế quá trình tự thực. SnRK1 được kích hoạt trong thời điểm cạn kiệt năng lượng thường do căng thẳng gây ra, hoạt động để thúc đẩy các phản ứng phòng thủ và ngăn chặn sự phát triển. Phosphoryl hóa SnRK1 và vô hiệu hóa TOR trực tiếp để hạn chế sự phát triển và thúc đẩy quá trình tự trị. TOR gián tiếp ức chế đầu ra SnRK1. Các đường liền nét biểu thị các tương tác trực tiếp và các đường đứt nét biểu thị các tương tác gián tiếp.

PTM rất quan trọng trong các hoạt động và quy định về cân bằng phòng thủ tăng trưởng SnRK-TOR. Các mục tiêu phosphoryl hóa SnRK1 và TOR kích hoạt quá trình tái lập trình phiên mã và chuyển hóa [212–216]. SnRK1 và SnRK2 ức chế TOR như một phần của quá trình ức chế sự tăng trưởng của chúng bằng cách phosphoryl hóa protein liên quan đến quy định của thành phần TOR (RAPTOR); quy định này được bảo tồn tiến hóa (Hình 3) [202,217]. SnRK và TOR được tích hợp với tín hiệu hormone, có thể điều chỉnh sự tăng trưởng [218]. Ví dụ, SnRK1 là chất điều chỉnh tiêu cực sự phát triển của rễ sơ cấp qua trung gian auxin bằng cách kích hoạt phiên mã SHORT HYPOCOTYL2/INDOLE ACETIC ACID 3 (SHY2/IAA3) [219], trong khi đó auxin kích hoạt tín hiệu TOR để thúc đẩy sự phát triển [220].

SnRK1 bị phosphoryl hóa và kích hoạt bởi SnAK1 và SnAK2 (SnRK1-kích hoạt kinase), còn được gọi là kinase tương tác với geminivirus 1 và 2 (GRIK1 và GRIK2), được điều hòa trong quá trình phát triển của cây và lây nhiễm geminivirus [221]. SnAK1 và SnAK2 đã được chứng minh là phosphoryl hóa và kích hoạt tiểu đơn vị xúc tác Arabidopsis SnRK1.1/SnRK1 1/KIN10 trên Thr175 dư lượng được bảo tồn. Phosphatase ABA INSENSITIVE 1 (ABI1) và PHOSPHATASE PROTEIN LOẠI 2A (PP2CA) khử phospho và làm bất hoạt SnRK1 để điều chỉnh hoạt động của nó [222].

SnRK1 kích hoạt quá trình tái lập trình trao đổi chất dưới sự tấn công của mầm bệnh (Hình 3), giúp thúc đẩy khả năng kháng bệnh rộng rãi và tăng trưởng khỏe mạnh của cây trồng, trong khi TOR thúc đẩy tăng trưởng và sinh sôi nảy nở, đồng thời ngăn chặn các gen liên quan đến phòng thủ, làm tổn hại đến khả năng miễn dịch [198]. Các cây tăng chức năng SnRK1 và mất chức năng TOR có xu hướng kháng thuốc cao hơn, trong khi các cây mất chức năng tăng TOR và SnRK1 có xu hướng nhạy cảm hơn; đây là trường hợp của vi rút, vi khuẩn, nấm và oomycetes [198,223,224].

Để hỗ trợ điều này, người ta đã tiết lộ rằng sự biểu hiện quá mức của OsSnRK1a làm tăng sức đề kháng chống lại cả mầm bệnh sinh dưỡng và hoại tử (hemi) nhưng lại ngăn chặn sự tăng trưởng và phát triển bình thường, trong khi sự im lặng của OsSnRK1a trong các dòng RNAi làm tăng tính nhạy cảm [225]. Sự biểu hiện quá mức của OsSnRK1a đã ảnh hưởng tích cực đến con đường SA và tăng cường khả năng phòng thủ của JA để thúc đẩy biểu hiện gen liên quan đến phòng thủ. TOR làm giảm khả năng phòng vệ của thực vật bằng cách đối kháng với hoạt động của SA và JA và ngăn chặn các gen liên quan đến phòng thủ [224,225]. SnRK1 có khả năng phosphoryl hóa các protein của virus như Rep để làm giảm sự nhân lên của virus [226]. Điều này làm nổi bật tầm quan trọng của SnRK1 trong các phản ứng phòng thủ. Quy định của SnRK1 và TOR có thể khác nhau ở các mô khác nhau [227,228].

SnRK1 tham gia vào việc tăng cường khả năng miễn dịch theo nhiều cách khác nhau thông qua quá trình phosphoryl hóa các mục tiêu. SnRK1 phosphoryl hóa WRKY3, một chất ức chế miễn dịch, để thúc đẩy quá trình thoái hóa proteasomal của nó, tăng cường khả năng chống lại bệnh phấn trắng [229]. Quá trình phosphoryl hóa SnRK1 ở Ser83 và Ser112 kích hoạt sự suy giảm WRKY3, và do đó, các phiên bản đột biến S83 và S112 của WRKY3 ổn định hơn so với protein tự nhiên. Tương đồng SnRK2.8 có vai trò chính trong việc điều chỉnh SAR, vì quá trình phosphoryl hóa NPR1 đơn phân của nó bởi SnRK2.8 tại Ser-589 và có thể là Thr-373 tạo điều kiện cho NPR1 xâm nhập vào nhân [230]. Mặc dù kích hoạt SnRK2.8 không phụ thuộc vào SA, quá trình đơn phân hóa NPR1 được kích hoạt bởi các thay đổi oxi hóa khử do SA kích hoạt [231,232]. SnRK1 là cần thiết để tạo ra AvrBs1-HR cụ thể và sự chết tế bào được lập trình (PCD) [171].

Một số mầm bệnh phá vỡ sự cân bằng SnRK1-TOR giữa tăng trưởng và phòng thủ; ví dụ, SnRK1 trong lúa là mục tiêu của Xanthomonas effector AvrBsT (Bảng 1), cho thấy mầm bệnh có thể phá vỡ bộ điều hòa bảo vệ thực vật quan trọng này [171]. Tương tự như vậy, các chất ức chế virus của các protein làm im lặng RNA AL2 và L2 ức chế hoạt động của SnRK1 [208]. Sự ổn định của SnRK1 cũng bị ảnh hưởng bởi mầm bệnh; tác nhân từ Fusarium graminearum, tác nhân gây bệnh cháy lá do Fusarium, protein bài tiết mồ côi 24 (Osp24), đẩy nhanh quá trình thoái hóa của TaSnRK1 bằng cách tạo điều kiện thuận lợi cho sự liên kết của nó với ubiquitin-26S đáng tin cậy [233]. Tương tự như vậy, con đường TOR có thể được kích hoạt để mang lại lợi ích cho mầm bệnh; ví dụ, protein TAV effector của virus khảm súp lơ liên kết với TOR, thúc đẩy hoạt động của nó và dẫn đến quá trình phosphoryl hóa RIBOSOMAL PROTEIN S6 KINASE (S6K1), thúc đẩy quá trình tái tạo dịch mã và sao chép virus [234].

Tuy nhiên, ủng hộ hoạt động của con đường TOR không phải lúc nào cũng có lợi cho hoạt động của mầm bệnh; tác nhân gây bệnh Ralstonia solanacearum AWR5 ức chế tín hiệu TOR, có lẽ cho phép tiến hành quá trình tự thực [235]. SnRK1 hoạt động ngược dòng TOR như một chất điều chỉnh tích cực quá trình tự thực ở cây Arabidopsis và TOR ức chế quá trình tự thực trong điều kiện giàu chất dinh dưỡng thông qua quá trình phosphoryl hóa do TOR gây ra đối với các protein AUTOPHAGY LIÊN QUAN ĐẾN 1 và 3 (ATG1 và ATG13) [236]. Khi TOR bị ức chế, quá trình autophagy sẽ diễn ra [237]. Autophagy có chọn lọc hợp tác với hệ thống proteasome ubiquitin để góp phần vào khả năng miễn dịch nhưng autophagy không được kiểm soát có thể mang lại lợi ích cho mầm bệnh [238,239].

Ngoài quá trình phosphoryl hóa bởi SnRK1 và TOR kinase, quy định bảo vệ tăng trưởng cũng phụ thuộc vào SUMOylation, kết hợp với sự phổ biến. Phức hợp SnRK1 được SIZ1 SUMOylated ở nhiều vị trí [240]. SUMOylated SnRK1 trải qua quá trình phổ biến và thoái hóa proteasomal để điều chỉnh tín hiệu SnRK1 trong cây Arabidopsis, trong khi đột biến siz1-2 null và đột biến siz1 không hoạt động được xúc tác cho thấy sự tích lũy và siêu kích hoạt của SnRK1. Nó đã chỉ ra rằng SnRK1 kích hoạt SUMOylation và sự xuống cấp qua trung gian phổ biến của chính nó như là một phần của vòng phản hồi tiêu cực; điều này đảm bảo tín hiệu SnRK1 được kích hoạt ở mức độ chính xác, tránh kích hoạt quá mức các phản ứng phòng thủ. Sự phụ thuộc vào hoạt động SnRK1 kiểm soát sự xuống cấp của nó đã được xác nhận bằng phát hiện rằng các biến thể SnRK1 1 không hoạt động với phospho không bị suy giảm như bình thường, nhưng sự xuống cấp bình thường của SnRK1 1 xảy ra trong SnRK1 1 "SUMO đột biến bắt chước" bắt chước SUMOylated từ SnRK1 thông qua phản ứng tổng hợp tịnh tiến [240,241].

Ở hạ nguồn của SnRK1, thông qua miền chức năng chưa biết (DUF)581-2, hai protein DELLA, không nhạy cảm với axit gibberellic (GAI) và RGA, đã được chứng minh là ổn định (Hình 4) [242]. DELLAs là chất ức chế tăng trưởng và hoạt động để ngăn chặn các gen phản ứng GA và gen sinh tổng hợp GA, đồng thời thúc đẩy các thành phần tín hiệu GA âm tính để duy trì cân bằng nội môi GA [243]. Cây Arabidopsis chứa năm gen protein DELLA (RGA, GAI, RGA-Like1 (RGL1), RGL2 và RGL3) có một số chức năng chồng chéo trong việc kìm hãm phản ứng GA [242]. Các tín hiệu căng thẳng ức chế sự xuống cấp của GA, bao gồm cả PAMP elicitor flg22 [244]. DELLA là các trung tâm báo hiệu điều tiết tích hợp các tín hiệu môi trường và được điều chỉnh chủ yếu ở cấp độ sau dịch mã với SUMOylation, phổ biến hóa và phosphoryl hóa như các PTM quan trọng của DELLA (Hình 4) [245–247]. GA, một phytohormone thúc đẩy tăng trưởng, làm giảm sự ức chế gen qua trung gian DELLA thông qua việc gắn GA với thụ thể GID1 của nó, điều này kích hoạt sự phổ biến và thoái hóa proteasomal của DELLA [248–254].

Hình 4. DELLA tương tác với PTM trong tăng trưởng và phòng thủ. Khi axit gibberellic (GA) tích tụ, nó sẽ liên kết với GA INSENSITIVE DWARF1 (GID1), sau đó liên kết với DELLA, kích hoạt quá trình phổ biến DELLA và thoái hóa proteasomal, đồng thời cho phép biểu hiện và tăng trưởng gen đáp ứng GA. DELLA được ổn định theo nhiều cách khác nhau để thúc đẩy phòng thủ và hạn chế tăng trưởng. Trong phòng thủ, các mức GA được giảm xuống làm giảm sự xuống cấp của DELLA qua trung gian GA. DELLA được ổn định bằng quá trình phosphoryl hóa. Không phụ thuộc vào GA, DELLA được ổn định bằng SUMOylation, ngăn chặn sự xuống cấp của GID1 trên DELLA không được SUMOylated. SnRK ổn định DELLA thông qua protein trung gian DUF581-2. DELLA hình thành một vòng phản hồi tiêu cực để kiểm soát sự tích lũy SA. P, nhóm phốt phát. S, SUMO. Ub, Ubiquitin. Các đường liền nét biểu thị các tương tác trực tiếp; đường đứt nét biểu thị một tương tác tích cực được đề xuất.

SnRK1.1/SnRK1 1/KIN10 ức chế quá trình sinh tổng hợp GA bằng cách phosphoryl hóa và ổn định yếu tố phiên mã FUS3 [255–257]. Ngược lại, TOR có thể thúc đẩy tín hiệu GA vì các đột biến thiếu protein thành phần TOR RAPTOR1B đã làm giảm biểu hiện GID1 và tăng mức protein DELLA RGA cho thấy TOR có thể thúc đẩy tín hiệu GA [258]. Thật thú vị, khoảng 28,6% gen do SnRK1.1 tạo ra cũng được điều hòa bởi DELLA protein RGA [259].

Các tín hiệu căng thẳng, bao gồm nhiễm mầm bệnh, ổn định các protein DELLA ngăn chặn sự thoái hóa qua trung gian ubiquitin góp phần ức chế tăng trưởng [189,244,245]. DELLAs gây ra tính nhạy cảm với sinh vật dưỡng và kháng lại hoại tử bằng cách thay đổi sự cân bằng của axit salicylic so với tín hiệu axit jasmonic trong cây Arabidopsis [189]. Ngược lại với cây Arabidopsis, cây lúa DELLA Slender Rice1 (SLR1) thúc đẩy khả năng kháng lại các mầm bệnh (hemi) biotrophic nhưng không hoại tử [260]. MeDELLAs của sắn (Manihot esculenta) đã được chứng minh là chất điều chỉnh tích cực khả năng kháng bệnh đối với bệnh bạc lá do vi khuẩn ở sắn [261]. Điều này cho thấy DELLAs là cơ quan quản lý tích cực quan trọng của phòng thủ ở các loài khác nhau.

SUMOylation của DELLA xảy ra khi bị căng thẳng và SUMOylated DELLA liên kết với GID1 thông qua mô-đun tương tác SUMO (SIM) của nó. Điều này xảy ra độc lập với GA, nó sắp xếp lại GID1 để ngăn chặn sự xuống cấp của GA (Hình 4) [262,263]. Điều này dẫn đến sự tích tụ của DELLA không SUMOylated gây ra sự ức chế phản ứng GA và hạn chế tăng trưởng. Một số kiểu hình của Arabidopsis SUMO protease đột biến ots1ots2 được trung gian thông qua DELLA do việc loại bỏ protein DELLA sẽ khôi phục nền đột biến kép ots1ots2 thành kiểu hình WT [264]. Các mức DELLA cao hơn tích lũy trong đột biến kép ots1ots2, điều này cho thấy OTS1/2 deSUMOylate DELLA, làm mất ổn định DELLA.

Tuy nhiên, sự ổn định của DELLA gây ra mức độ DELLA cao và giảm khả năng sinh sản [264]. Cây lúa DELLA SLR1 cũng trải qua quá trình SUMOylation, làm thay đổi sự tương tác của nó với các yếu tố phiên mã cụ thể để cải thiện khả năng chống chịu stress phi sinh học [265]. Có ý kiến ​​cho rằng SLR1 SUMOylation có thể làm giảm tác hại của khả năng chống chịu mặn đối với năng suất cây trồng [265], để duy trì năng suất và khả năng kháng bệnh dưới tác động của mầm bệnh ở cây lúa, điều này sẽ rất thú vị để khám phá. Ngoài ra, sự đột biến của vị trí SIM trong GID1 ở cây lúa hoặc cây Arabidopsis có thể được xử lý để tinh chỉnh sự thoái hóa của DELLA [263]. Độ ổn định của DELLA cũng được tăng lên nhờ quá trình phosphoryl hóa (Hình 4); ở lúa, EARLIER FLOWERING 1 (EL1) ổn định SLR1 [266]. Ở cây Arabidopsis, người ta đã chứng minh rằng protein phosphatase khử phospho hóa DELLA và thúc đẩy sự phân hủy do GA gây ra [267].

Protein DELLA RGL3 điều chỉnh tích cực tính kháng qua trung gian JA đối với hoại tử [268]. DELLAs thúc đẩy phản ứng phòng vệ JA bằng cách cạnh tranh với MYC2 để liên kết với protein JAZ; điều này giải phóng MYC2 khỏi sự ức chế JAZ để cho phép các phản ứng JA phụ thuộc vào MYC2-đóng góp vào sự cân bằng giữa tăng trưởng và phòng thủ [269,270]. Tương tự như phản ứng với protein JA, MdSnRK1.1 phosphoryl hóa protein MdJAZ18 trong táo để tạo điều kiện thuận lợi cho quá trình thoái hóa qua trung gian proteasome 26S của nó, điều này có khả năng liên quan đến khả năng phòng vệ [271]. Một cách thú vị, SnRK1 làm trung gian liên kết proteasomal của ligase SCF ubiquitin thực vật có thể điều chỉnh các phản ứng JA. Nhiễm trùng mầm bệnh ổn định các protein DELLA RGA và RGL3 để hạn chế sự phát triển theo cách phụ thuộc một phần1-EDS [244]. Tuy nhiên, DELLA cũng tương tác trực tiếp với EDS1 để cùng nhau giảm sản xuất SA như một phần của cơ chế phản hồi tiêu cực để điều chỉnh sự tích lũy SA và ngăn chặn phản ứng phòng vệ quá mức (Hình 4) [244]. DELLA làm thay đổi sự cân bằng của axit salicylic so với tín hiệu axit jasmonic, và sự điều chỉnh DELLA bởi PTMs rất quan trọng trong cân bằng phòng thủ và tăng trưởng [189].

Có thể có khả năng kiểm soát các yếu tố cụ thể của mạng lưới bảo vệ tăng trưởng này thông qua thao túng các mục tiêu phosphoryl hóa SnRK/TOR hoặc các PTM tương tác khác, để tách các hoạt động đối kháng trong tăng trưởng và bảo vệ để mang lại năng suất [272]. Ngoài sự đối kháng của SnRK1 so với TOR, một số thành phần khác có con đường đối kháng để cân bằng giữa tăng trưởng và phòng thủ; ví dụ, tầng MAPK MEKK1-MKK1/2-MPK4 điều chỉnh tiêu cực sự chết tế bào thực vật và khả năng miễn dịch ở hạ lưu kích hoạt PAMP của PRR, trong khi tầng MPK3/6 điều chỉnh tích cực khả năng miễn dịch [61].

Thực vật giảm thiểu sự đánh đổi giữa tăng trưởng và phòng thủ thông qua các phương pháp bao gồm bảo vệ và tạo mồi đặc hiệu cho mô cảm ứng [273]. Các con đường phòng thủ có thể được "mồi" để kích hoạt nhanh hơn và mạnh hơn cho các cuộc tấn công của mầm bệnh tiếp theo và trạng thái mồi có thể được truyền sang thế hệ con cái [274]. Việc tạo mồi bởi các elicitor như flg22 và chitin có thể được trung gian bằng cách điều khiển PTM trên các thành phần như NPR1. MAPK có khả năng tạo ra trạng thái mồi, nhưng cần phải điều tra thêm [275]. Những thay đổi trong quá trình phosphoryl hóa có khả năng thay đổi sự cân bằng phòng thủ tăng trưởng sau khi mồi. Sử dụng tác nhân mồi B-AMINOBUTYRIC ACID (BABA), một đột biến trong eIF2 -phosphoryl hóa KIỂM SOÁT CHUNG KHÔNG GIẢM CÂN 2 (GCN2, còn được gọi là PBL27) kinase không ảnh hưởng đến khả năng miễn dịch do BABA tạo ra, nhưng làm giảm sự ức chế tăng trưởng do BABA gây ra [ 276]. Điều thú vị là TOR ngăn chặn hoạt động của GCN2 để thúc đẩy quá trình dịch mã, vì GCN2 ức chế quá trình bắt đầu dịch mã khi cảm nhận các RNA vận chuyển không tích điện tích tụ trong quá trình giới hạn axit amin để duy trì cân bằng nội môi axit amin khi thiếu nitơ [277]. Chức năng GCN2 có thể được bảo tồn giữa các loài thực vật [206].

Quá trình chuyển hóa hormone phải được kiểm soát chặt chẽ trong tình huống phù hợp, với hầu hết các hormone thực vật có liên quan và tương tác với khả năng miễn dịch [278]. SA và JA thường đối kháng nhau, mặc dù đôi khi SA và JA cũng có thể hiệp đồng tác động [279]. Một số hormone kiểm soát sự cân bằng giữa tăng trưởng và phòng thủ: auxin và SA là đối kháng, với auxin thúc đẩy tăng trưởng và SA thúc đẩy phòng thủ [280,281]. JA ức chế sự phát triển như là một phần của sự bảo vệ [282], và nhiễu xuyên âm tồn tại giữa tín hiệu brassinosteroid, auxin và gibberellin.

Sự ức chế quang hợp thường được coi là một phần của phản ứng phòng thủ; giảm khả năng quang hợp có thể khiến mầm bệnh dinh dưỡng bị bỏ đói [283]. Tuy nhiên, cây jazQ đột biến (jaz quintuple) phytochrom B (phyB) phát triển và bảo vệ tốt đồng thời; tốc độ quang hợp của toàn bộ thực vật ở thực vật jazQ phyB tương tự như WT, cho thấy rằng có lẽ việc thao túng protein thực vật có thể làm thay đổi sự cân bằng của sự tăng trưởng và phòng thủ và con đường hormone là quan trọng.

Tăng trưởng qua trung gian BR có thể đối kháng với tín hiệu miễn dịch bẩm sinh [284]. Tuy nhiên, xử lý bằng Brassinolide (BL), loại brassinosteroid chính, đã tạo ra khả năng kháng một loạt bệnh ở thuốc lá và kháng bệnh đạo ôn và bạc lá vi khuẩn ở lúa [285]. Ngoài ra, BR có thể tăng sức đề kháng đối với vi rút khảm dưa chuột [286]. Xử lý BR làm tăng khả năng kháng bệnh hoại tử và côn trùng thông qua tăng phản ứng JA [287]. BAK1 có liên quan đến tín hiệu PTI và brassinosteroid trong quá trình phát triển, trong khi BIK1 điều chỉnh tích cực khả năng miễn dịch của thực vật, nhưng lại điều chỉnh tiêu cực tín hiệu BR [288].

Như đã đề cập trong phần trước, các đột biến BAK1 T450A và C408Y đều cho thấy những khiếm khuyết nghiêm trọng trong khả năng bảo vệ miễn dịch nhưng kiểu hình tăng trưởng bình thường, chứng minh rằng các kiểu phosphoryl hóa của các đối tác RLK bởi BAK1 có thể điều chỉnh có chọn lọc nhiều con đường phụ thuộc BAK1-[46]. Thật thú vị, protein bak1elg(kéo dài) tăng chức năng dẫn đến tăng tín hiệu BR và phản ứng kém với Flagellin [289]. Các đột biến tăng thêm chức năng có khả năng làm tăng tín hiệu phòng thủ mà không ảnh hưởng đến sự tăng trưởng, mặc dù các BR đối kháng khả năng miễn dịch mà không có BAK1 [284].

Đáng chú ý, IDEAL PLANT ARCHITECTURE1 (IPA1)/WEALTHY FARMER'S PANICLE (WFP)/Rice SQUAMOSA PROMOTER Ràng buộc PROTEIN-THÍCH 14 (OsSPL14) đã được xác định để tăng cường tăng trưởng liên quan đến năng suất cũng như khả năng kháng bệnh và PTM rất quan trọng đối với quy định của nó [290,291 ]. OsSPL14 điều chỉnh tích cực sự phân nhánh và số hạt trên bông trong giai đoạn sinh sản và kiểm soát tiêu cực sự phân nhánh chồi (đẻ nhánh ở lúa) trong giai đoạn sinh dưỡng, bằng cách điều chỉnh biểu hiện của TEOSINTE BRANCHED1 (TB1) và DENSE PANICLE 1 (DEP1) [290,292]. Phosphoryl hóa và phổ biến hóa là cần thiết cho hoạt động và quy định của OsSPL14. OsSPL14 bị phosphoryl hóa ở dư lượng serine163 sau khi nhiễm mầm bệnh, làm thay đổi tính đặc hiệu liên kết DNA của nó để kích hoạt biểu hiện của WRKY45, sau đó giúp tăng cường khả năng kháng bệnh [291]. OsSPL14 trở lại trạng thái không phosphoryl hóa trong vòng 48 giờ sau khi nhiễm trùng để kích hoạt các gen liên quan đến tăng trưởng và năng suất cao [291]. Một RING-finger E3 Ub ligase, IPA1 INTERACTING PROTEIN1 (IPI1), thực hiện phổ biến ở mô cụ thể thúc đẩy sự phân hủy của OsSPL14 trong chùy, đồng thời ổn định OsSPL14 trong đỉnh chồi [293].

Điều này là do IPI1 phổ biến OsSPL14 với các chuỗi polyubiquitin khác nhau, thêm các chuỗi polyubiquitin được liên kết với K48-trong các bông để phân hủy OsSPL14 và các chuỗi polyubiquitin được liên kết với K63-trong đỉnh chồi để kiểm soát cấu trúc thực vật [293]. Alen ipa1-1D tự nhiên có sự thay thế nucleotide tại vị trí mục tiêu OsmiR156, cho phép nó chống lại sự phân cắt bản phiên mã microRNA, dẫn đến biểu hiện cao hơn trong các chùy [294,295]. Điều này cho phép tăng năng suất 10% khi không mắc bệnh đạo ôn, lên đến 40% khi mắc bệnh đạo ôn so với đối chứng trong các thử nghiệm đồng ruộng [291]. Sự biểu hiện quá mức của IPA1/OsSPL14 cũng tăng cường khả năng kháng bệnh đối với bệnh bạc lá do vi khuẩn nhưng đã quan sát thấy năng suất giảm; tuy nhiên, sản lượng đã được khôi phục khi biểu hiện OsSPL14 với chất kích thích gây bệnh OsHEN1 [296]. Quá trình phosphoryl hóa này chuyển sang biểu hiện gen bảo vệ bị đảo ngược sau 48 giờ và rất cần thiết cho chức năng OsSPL14, kết hợp với sự ổn định kiểm soát sự phổ biến của mô cụ thể. Mối liên kết ubiquitin K48 so với K63 này cần được điều tra thêm để điều tra mức độ phổ biến của quy định này, cùng với khả năng thao túng của nó.

Các chất tương đồng protein SPL có các chức năng khác nhau nhưng chia sẻ miền liên kết DNA được bảo tồn cao (miền SQUAMOSA-PROMOTER BINDING PROTEIN (SBP)) và gốc serine được bảo tồn có chức năng như một vị trí phosphoryl hóa [297]. Phân tích phát sinh gen đã xác định rằng phân nhóm III SPL chứa các protein SPL chỉnh hình, bao gồm OsSPL14 (IPA1), OsSPL7 và OsSPL17 từ lúa; ZmSBP8, ZmSBP30, và ZmSBP6 từ ngô, và AtSPL9 và AtSPL15 từ cây Arabidopsis, tất cả đều thực hiện chức năng tương tự trong việc điều chỉnh sự phân nhánh sinh dưỡng/sinh sản ở các loài thực vật khác nhau [298–300]. Ở thực vật 9-biểu hiện quá mức AtSPL, có sự tích lũy nhiều hơn ROS và bản phiên mã của các gen dẫn truyền tín hiệu axit salicylic cơ bản, so với thực vật Col-0 hoang dại; do đó, AtSPL9 có thể có vai trò kháng bệnh [301]. Các protein SPL ngô này có thể được nghiên cứu để khám phá xem liệu kiểm soát phổ biến phosphoryl hóa có bất kỳ vai trò nào đối với khả năng kháng bệnh và tăng trưởng hay không, tương tự như OsSPL14 (Hình bổ sung S1).

Để cải thiện khả năng kháng bệnh của cây trồng, việc tối ưu hóa sự cân bằng giữa tăng trưởng và phòng thủ là rất quan trọng. Sự đánh đổi về tăng trưởng có thể không tránh khỏi với việc tăng khả năng miễn dịch và kháng bệnh với chiến lược đúng đắn [195,197]. Điều quan trọng là phải cải thiện khả năng kháng bệnh để giảm sự xâm nhập của mầm bệnh và thiệt hại mùa màng đồng thời giảm thiểu những tổn hại trong quá trình tăng trưởng và sinh sản để duy trì và tối đa hóa năng suất trong một môi trường năng động. Việc thay đổi các PTM protein cụ thể có khả năng thúc đẩy các tương tác nhất định để cho phép tăng cường khả năng kháng bệnh và tăng trưởng đồng thời trong khi vẫn cho phép tăng trưởng vào đúng thời điểm; các phương pháp sẽ được khám phá trong phần tiếp theo.

6. Khai thác PTM để sản xuất cây trồng kháng bệnh

Lựa chọn cây trồng dựa trên các đặc điểm liên quan đến năng suất; hậu quả là sự đa dạng của các gen kháng bệnh ở hầu hết các loại cây trồng ngày nay đã bị suy giảm [302]. Các gen NLR đã được sử dụng rộng rãi nhưng thường không bền do quá trình tiến hóa của mầm bệnh. Cấu trúc kim tự tháp của các gen NLR có thể là một giải pháp cho độ bền nhưng có thể làm giảm tốc độ tăng trưởng và năng suất trong trường hợp không bị nhiễm mầm bệnh [296]. Việc giới thiệu gen NLR có thể dẫn đến phản ứng HR quá mức, kích hoạt không phù hợp các gen bảo vệ hoặc điều chỉnh ROS [65,303–305]. Cần có nhiều nghiên cứu hơn về khả năng kháng bệnh bền vững mà không ảnh hưởng đến năng suất. Một số tiến bộ tiềm năng cần thử nghiệm trong tương lai. Chỉnh sửa bộ gen, cụ thể là hệ thống lặp lại palindromic ngắn/protein liên kết với CRISPR (CRISPR/Cas) được nhóm xen kẽ thường xuyên theo cụm, có thể tạo ra các loại bỏ, ví dụ: "gen nhạy cảm"; tuy nhiên, điều này có thể có tác động bất lợi nếu một protein đa chức năng [306]. Việc sử dụng CRISPR/Cas và kiến ​​thức về PTM cho phép thay đổi dư lượng tương tác tác nhân quan trọng của các mục tiêu mầm bệnh để ngăn chặn sự gắn kết PTM của mầm bệnh và các phương pháp gây bệnh (Hình 5).

Thao tác của PTM có thể được khai thác để tăng khả năng kháng bệnh của cây trồng; ví dụ, ở cây lúa, sự biểu hiện quá mức của phiên bản phosphomimetic của OsWRKY53 đã tăng cường khả năng kháng bệnh đạo ôn, so với sự biểu hiện quá mức của phiên bản WT của OsWRKY53 [307]. Chuỗi MAPK OsMKK4-OsMPK3/OsMPK6, có chức năng đáp ứng với PAMP của nấm trong lúa, phosphoryl hóa cụm SP (serine-proline) của OsWRKY53 trong ống nghiệm và có khả năng là trong cơ thể sống [307]. Cụm SP là một cụm được bảo tồn cao trong số một số protein WRKY nhóm I ở thực vật bậc cao và phiên bản phosphomimetic của OsWRKY53 có tất cả sáu gốc Ser trong cụm SP được thay thế cho Asp (OsWRKY53SD) bắt chước phosphoine [308]. Sự cùng tồn tại của OsWRKY53 với OsMKK4 hoạt động cấu thành đã tăng hoạt động giao dịch OsWRKY53 theo cách phụ thuộc vào cụm SP; hơn nữa, phosphomimetic OsWRKY53 đã tăng cường hoạt động giao dịch so với phiên bản WT. Những điều này cùng nhau gợi ý rằng quá trình phosphoryl hóa cụm SP làm tăng hoạt động giao dịch [307].

Thật thú vị, quá trình phosphoryl hóa OsWRKY53 bởi OsMPK6 không làm thay đổi hoạt động liên kết DNA của nó với các phần tử hộp W. Cây lúa OsWRKY53SD-OX có khả năng phosphomimetic đã tăng cường khả năng phòng vệ đối với bệnh đạo ôn và kích hoạt cao các gen phòng thủ, bao gồm cả gen PR, so với cây OsWRKY53-OX. Ngoài ra, người ta thấy rằng thực vật biểu hiện quá mức phosphomimetic OsWRKY53 có sự tăng trưởng và phát triển bình thường. Chiến lược này có tiềm năng cho sản xuất cây trồng; tuy nhiên, các thử nghiệm năng suất, sau đó là thử nghiệm thực địa quy mô lớn, sẽ cần phải được thực hiện. Mô phỏng PTM không hoàn hảo và do đó có thể có những tác động không mong muốn [307].

Các PTM mà protein trải qua phụ thuộc vào trình tự protein cũng như các phương thức điều hòa khác. Do đó, các biến thể trình tự di truyền ảnh hưởng đến trình tự protein và do đó là PTM. Các biến thể trình tự có thể liên quan đến khả năng kháng bệnh thông qua PTM. Cơ sở dữ liệu SNP đang bắt đầu tăng đặc biệt đối với cây lúa và có cơ sở dữ liệu SNP liên quan đến tính trạng cho các SNP liên quan đến căng thẳng [309,310]. Dự đoán về cách SNP có thể ảnh hưởng đến PTM đang được cải thiện, điều này có thể hữu ích để dự đoán tương tác protein, hoạt động của enzyme và chuyển hóa protein của các alen gen khác nhau, cũng như định hướng các giả thuyết, tìm ra các cơ chế cụ thể và hiểu các tác động đa hướng tiềm năng [311 ]. Ở động vật, các PTM-SNP liên quan đến bệnh tật đã được xác định và tập hợp thành cơ sở dữ liệu; do đó, một ý tưởng tương tự có thể được hình thành đối với cây trồng [312,313].

Những tiến bộ công nghệ sinh học cho phép phát hiện ra cách tiếp cận toàn bộ hệ protein, cũng như cách tiếp cận hợp lý, có mục tiêu trong sản xuất và thử nghiệm các dòng cây trồng mới. Các phương pháp tiếp cận công nghệ sinh học cũng vượt ra ngoài sự phụ thuộc vào các biến thể alen tự nhiên hiện có trong tế bào mầm tương thích giới tính [314]: ứng dụng kỹ thuật di truyền là một trong những tiến bộ công nghệ hàng đầu trong những thập kỷ gần đây [315]. Kỹ thuật di truyền thường liên quan đến việc loại bỏ hoặc biểu hiện quá mức các gen để sửa đổi lộ trình phản ứng phòng thủ, nhưng điều này có thể gây ra sự đánh đổi về năng suất và/hoặc chất lượng. Có một thách thức để tránh những sự đánh đổi về tăng trưởng và năng suất này với những cải thiện về khả năng kháng bệnh [316]. Cuối cùng, chỉnh sửa bộ gen, cụ thể là CRISPR/Cas, đã trở thành công cụ công nghệ sinh học quan trọng nhất có tiềm năng to lớn và gần đây đang được sử dụng ngày càng nhiều [317].

Trình chỉnh sửa cơ bản hoặc trình chỉnh sửa chính, như một phần của hệ thống CRISPR/Cas, sẽ hữu ích để sửa đổi các PTM quan trọng của các protein liên quan đến phòng thủ thông qua việc sửa đổi các nucleotide để thay đổi các axit amin cụ thể. Việc thay đổi axit amin có thể làm tăng tính ổn định của PTM hoặc loại bỏ PTM, do đó làm thay đổi chức năng protein, sự tương tác và phản ứng xuôi dòng để tạo ra cây trồng và cây trồng kháng bệnh (Hình 5). Ví dụ, việc thay đổi vị trí ubiquitin có thể làm tăng tính ổn định của các thành phần tín hiệu miễn dịch, miễn là chúng không hoạt động cho đến khi được kích hoạt bởi quá trình phosphoryl hóa/SUMOylation tiếp theo vào thời điểm thích hợp để tránh các hình phạt tăng trưởng.

Trình chỉnh sửa cơ sở có thể tỏ ra hữu ích trong việc thay thế axit amin trong các protein liên quan đến phòng thủ. Chỉnh sửa cơ sở không liên quan đến việc phá vỡ chuỗi kép và có một biệt danh Cas9 (Cas9n) (hoặc Cas9 không hoạt động xúc tác) được hợp nhất với các deaminase nucleoside [318–320]. Trình chỉnh sửa cơ sở Cytosine (CBE) và trình chỉnh sửa cơ sở adenine (ABE) hiện cho phép bốn loại chuyển đổi nucleotide (C thành T, T thành C, A thành G và G thành A) [321]. Gần đây, bằng cách sử dụng biến thể Cas9 đã được thiết kế, Cas9-NG, được hợp nhất với trình chỉnh sửa cơ sở, các đột biến tăng chức năng BR-SIGNALING KINASE 1 (OsBZR1) gạo mang chuyển đổi C > T đã được xác định thành công. Ngoài ra, chuyển đổi A > G đã được tạo ra trong OsSERK2 với tỷ lệ thành công 9–40 phần trăm [321]. Chuyển đổi A>G nhắm mục tiêu vào vị trí phosphoryl hóa trong OsSERK2, dự kiến ​​sẽ thay đổi tín hiệu xuôi dòng trong quá trình phát triển hoặc phòng thủ [322].

Chuyển đổi C > T được thực hiện trong OsBZR1 đã gây ra sự thay thế P234L, được dự đoán sẽ tạo ra ortholog của alen Arabidopsis tăng chức năng ổn định, bzr-1d. Thực vật có alen bzr-1d đã tăng quá trình khử phospho BZR1, tăng tín hiệu BR và tăng trưởng qua trung gian BR [323,324]. Đột biến BZR1-1D này đã được báo cáo là làm tăng chất lượng cà chua [325] và alen bil1-1D/bzr1-1D tăng khả năng kháng bọ trĩ ở Lotus japonicus, loại gây hại và truyền bệnh bệnh có thể do tăng nồng độ JA [287]. BZR-1Alen D có khả năng cân bằng giữa tăng trưởng và năng suất vì tín hiệu BR tăng dẫn đến tăng sản lượng hạt [326]. Tuy nhiên, khả năng kháng bệnh phải được duy trì mặc dù tín hiệu BR tăng lên, có khả năng bằng cách sử dụng kết hợp các yếu tố thúc đẩy, trình tự mã hóa, vectơ và nền tảng kiểu gen, điều này rất phức tạp và do đó cần được nghiên cứu thêm [324].

Việc chỉnh sửa OsSERK2 hứa hẹn sẽ cân bằng khả năng phòng thủ và năng suất, vì OsSERK2 điều chỉnh sự tăng trưởng qua trung gian brassinosteroid và tín hiệu miễn dịch PRR [322]. Các vị trí phosphoryl hóa cụ thể trong các tương tác và phản ứng trung gian của AtBAK1; do đó, có khả năng đây là trường hợp của cây trồng [46]. OsSERK2 điều chỉnh tích cực khả năng miễn dịch qua trung gian XA21, XA3 và OsFLS2 là các kinase thụ thể tương tự về cấu trúc [322]. OsSERK2 cần thiết cho tính kháng qua trung gian Xa21- của lúa đối với Xanthomonas oryzae pv. oryzae (Xoo) và nấm bán hoại tử Magnaporthe oryzae. OsSERK1 (OsBAK1) có nhiều điểm tương đồng hơn với AtBAK1 và rất quan trọng trong quá trình sinh trưởng và phát triển của cây trồng, nhưng OsSERK1 không cần thiết cho khả năng miễn dịch của cây lúa đối với Xoo hoặc M. oryzae [327]. OsSERK2 trải qua quá trình chuyển phospho hai chiều với XA21 trong ống nghiệm và tạo thành phức hợp cấu thành với XA21 in vivo, không giống như tương tác của BAK1 với FLS2 và EFR xảy ra sau khi liên kết phối tử và BAK1 thực hiện quá trình chuyển phospho thay vì FLS2 hoặc EFR [322]. Các hiệu ứng mô hình phosphoryl hóa phải được khám phá thêm.

Chỉnh sửa chính là một công cụ mới thú vị cho phép giới thiệu tất cả các loại đột biến, bao gồm chèn, xóa và tất cả 12 loại chuyển đổi cơ sở sang cơ sở giả định [328]. Trình chỉnh sửa chính, là sự dung hợp enzyme phiên mã ngược nickase-CRISPR–Cas9 được lập trình với RNA hướng dẫn chỉnh sửa chính (pegRNA), có thể chỉnh sửa các bazơ mà không cần DNA của người cho hoặc đứt sợi đôi và đã được chứng minh trong tế bào lúa và lúa mì [328,329]. Các đột biến được xác định hoặc dự đoán để cải thiện khả năng kháng bệnh có thể đạt được ở cây trồng bằng các kỹ thuật chỉnh sửa cơ bản, mặc dù hiệu quả cần được cải thiện. Các vị trí phosphoryl hóa Ser/Thr, lysine Ubi và SUMO được thay thế bằng alanine để phá vỡ vị trí này nhưng cũng chỉ ra các đột biến ở nơi khác trong protein có thể làm thay đổi cấu trúc hoặc tương tác protein và do đó làm thay đổi chức năng [46,118,291]. Việc thay thế các dư lượng quan trọng xung quanh vị trí PTM, thay vì vị trí axit amin đính kèm, có thể làm suy yếu hoặc củng cố phần đính kèm PTM, thay vì loại bỏ hoàn toàn nó. Sự thay thế có thể làm thay đổi cường độ của tương tác enzyme-cơ chất hoặc các tương tác truyền tín hiệu khác [56,146,330].

Một chiến lược để cải thiện khả năng kháng bệnh có thể là ngăn chặn sự biến đổi sau dịch mã của effector; chỉnh sửa bộ gen có thể được sử dụng để sửa đổi dư lượng axit amin quan trọng được nhắm mục tiêu hoặc gây ra bởi tác nhân gây bệnh để trải qua quá trình đính kèm PTM (Hình 5) [185,306]. Ví dụ: chỉnh sửa cơ sở hoặc chỉnh sửa chính có thể được sử dụng để thay thế các vị trí PTM quan trọng trong RIN4 để tăng khả năng miễn dịch ở cây trồng. Chẳng hạn, một cách có thể là sửa đổi vị trí phosphoryl hóa Thr-166 được bảo tồn để khắc phục tính nhạy cảm đối với các tác nhân gây bệnh bao gồm AvrB và Rpst2. Thr-166 chống lại quá trình phosphoryl hóa flg22-gây ra bởi S141 để ngăn chặn khả năng phòng vệ khi nó được kích hoạt: đột biến T166A phospho-null RIN4 vẫn duy trì khả năng ngăn chặn Pseudomonas syringae pv được kích hoạt bởi flg22-. chủng cà chua DC3000 tăng sinh [177]. Tương tự như vậy, sự thay thế T166A có thể không dẫn đến hoạt động quá mức của hệ thống phòng thủ vì RIN4 là chất điều chỉnh tiêu cực của PTI cho đến khi quá trình phosphoryl hóa S141 gây ra sự giảm hoạt động của PTI [177,185].

Các yếu tố kích thích mầm bệnh như OsHEN1 [296], OsCYP76M7 [331] và TBF1 (TL1-Yếu tố liên kết) [332] có thể hữu ích để biểu hiện quá mức các enzym của bộ máy PTM bao gồm kinase/phosphatase và SUMO protease là các chất điều chỉnh tích cực của khả năng miễn dịch, đặc biệt là khi bị căng thẳng hoặc trong các mô cụ thể để tăng khả năng kháng bệnh vào thời điểm cần thiết để tránh chi phí tăng trưởng liên quan đến các phản ứng phòng thủ được kích hoạt cấu thành, ví dụ, để tăng cường biểu hiện SnRK1 cụ thể ở các vùng bị ảnh hưởng bởi căng thẳng hoặc giảm biểu hiện cụ thể của PUB12/13 căng thẳng để giảm khả năng tự miễn dịch của đột biến pub13 [86]. Các kỹ thuật CRISPR/Cas có thể được sử dụng để thay thế trình tự bằng cách sử dụng HOMOLOGY DIRECTED REPAIR (HDR) để thay thế hoặc chỉnh sửa một bộ khởi động cụ thể cho các gen đặc hiệu của mô hoặc gây căng thẳng [333,334]. Tuy nhiên, thay thế trình tự HDR có hiệu quả thấp ở thực vật; do đó, hiệu quả cần phải được cải thiện.

Cas9 không hoạt động hoặc không hoạt động xúc tác (d-Cas9) được thúc đẩy bởi một chất kích thích cụ thể hoặc mô cảm ứng có thể ngăn chặn sự phiên mã của các gen cụ thể của bộ máy PTM để tăng cường khả năng miễn dịch với mầm bệnh được phát hiện trong một loại tế bào cụ thể. Điều này có thể làm giảm quá trình phiên mã của PUB ubiquitin ligase, SUMO protease và kinase/phosphatase cụ thể để kiểm soát việc gắn/loại bỏ PTM cụ thể để giảm kích hoạt/bất hoạt hoặc thay đổi protein phòng vệ cụ thể trong quá trình căng thẳng của mầm bệnh [335]. SUMO protease và ubiquitin ligase cung cấp tính đặc hiệu trong các con đường tương ứng của chúng, và do đó, việc sửa đổi biểu hiện của các enzyme này có thể mang lại phản ứng cụ thể hơn [48,336–338].

Việc sử dụng chỉnh sửa bộ gen tăng tốc độ nhân giống cây trồng cho các trình tự cụ thể tạo ra các đặc điểm có lợi. Chỉnh sửa gen cũng có thể đưa ra các chỉnh sửa mới không tìm thấy trong tế bào mầm tương thích về mặt sinh sản, nhưng không giống như kỹ thuật di truyền, gen chuyển cho cấu trúc CRISPR có thể được tách riêng sau khi tích hợp ổn định hoặc có thể được chuyển giao tạm thời [339].

7. Kết luận và quan điểm

Tất cả các khía cạnh của phòng thủ thực vật đều sử dụng PTM; tầm quan trọng của PTM cũng rõ ràng vì tác nhân gây bệnh phá vỡ quy định PTM như một phần độc lực của chúng. Các chiến lược được dự đoán để tăng khả năng kháng bệnh bao gồm việc thay thế dư lượng axit amin cụ thể để ổn định hoặc làm mất ổn định sự hình thành các PTM cụ thể để kiểm soát chính xác chức năng protein (Hình 5). Một thách thức sẽ là cải thiện hiệu quả của các kỹ thuật CRISPR/Cas chẳng hạn như trình chỉnh sửa cơ sở và trình chỉnh sửa chính hiện đang cho thấy hiệu quả thấp. Cân bằng phòng thủ tăng trưởng là rất quan trọng — phòng thủ thuận lợi không nhất thiết có nghĩa là tăng trưởng phải bị phạt nếu xem xét thao tác cẩn thận các PTM để kiểm soát tương tác protein. Một thách thức lớn là biến nghiên cứu trong phòng thí nghiệm thành cây trồng ngoài đồng có thể trải qua các điều kiện đa dạng và thay đổi. Các thử nghiệm đồng ruộng phải được tiến hành, vì việc tăng khả năng kháng một loại bệnh cụ thể có thể có tác động tiêu cực đến khả năng phản ứng của cây đối với các loại mầm bệnh khác nhau, căng thẳng phi sinh học và các vi sinh vật có lợi hoặc có thể ảnh hưởng đến chất lượng cây trồng [114,340–343]. Tuy nhiên, điều quan trọng là việc biết các cơ chế chi tiết về khả năng kháng bệnh sẽ làm tăng khả năng thành công của các dòng cây trồng kháng bệnh mới trên đồng ruộng.

Vẫn còn khó khăn về mặt kỹ thuật để xác định và chứng minh chức năng PTM protein in vivo nhưng những tiến bộ về độ nhạy của proteomics sẽ cải thiện việc phát hiện nhiều PTM động hoặc xảy ra trong phép cân bằng hóa học thấp [42,54]. Phosphoryl hóa protein là PTM đặc trưng nhất ở thực vật cho đến nay, với một số cơ sở dữ liệu có sẵn, bao gồm trình xem PTM đã xác định 326.848 vị trí trong 89.022 protein [139.344]. Một hạn chế là việc dự đoán vị trí đính kèm SUMO và ubiquitin có thể khó khăn vì không phải tất cả các vị trí SUMO đều phù hợp với mô típ đồng thuận [345] và mô hình của các vị trí phổ biến không được bảo tồn ở các loài khác nhau [346].

Thú vị thay, bản thân ubiquitin trải qua quá trình phosphoryl hóa và các PTM khác; điều này, kết hợp với kiến ​​trúc của chuỗi ubiquitin, làm cho sự phổ biến trở nên phức tạp hơn [78,347]. Ubiquitin và SUMO gắn vào gốc lysine, nhưng các PTM khác cũng gắn vào lysine, chẳng hạn như acetyl hóa lysine với các chức năng acetyl hóa protein histone và nonhistone mới xuất hiện [348,349]. Quy định acetyl hóa rất quan trọng trong phòng thủ; ví dụ, các tác nhân của nấm và vi khuẩn phá vỡ quá trình acetyl hóa của vật chủ để thúc đẩy độc lực, chẳng hạn như AvrBsT sẽ acetyl hóa các protein như ACIP1 để thay đổi chức năng phòng vệ của chúng [170,350] (Bảng 1). Quá trình acetyl hóa lysine có thể đảo ngược, trái ngược với quá trình acetyl hóa đầu N điều chỉnh sự ổn định của protein NLR SNC1, có thể thông qua hệ thống proteasomal qua trung gian ubiquitin [117]. Do đó, nhiễu xuyên âm PTM trong khả năng miễn dịch của thực vật cần được khám phá thêm.

Đáng chú ý, cả tương tác protein-protein và PTM thường phụ thuộc vào các vùng nhỏ của một hoặc một vài gốc axit amin quan trọng [351]. Trong tương lai, trình chỉnh sửa cơ sở CRISPR/Cas hoặc trình chỉnh sửa chính [318,329] có tiềm năng lớn để tạo ra các đột biến điểm chính xác và có mục tiêu, thay đổi các axit amin đơn lẻ, thay đổi tương tác cụ thể của protein đa chức năng để tăng cường khả năng kháng bệnh đồng thời tránh các tác động tiêu cực, để giảm thiểu vấn đề nghiêm trọng về thiệt hại mùa màng do dịch bệnh.

Nguyên liệu bổ sung:

Những thông tin sau có sẵn trực tuyến tại https://www.mdpi.com/article/10 .3390/biom11081122/s1. Hình S1: Sự sắp xếp ClustalW của chuỗi axit amin protein SPL.

Sự đóng góp của tác giả:

CG và AS đã thiết kế và viết bản thảo. Cả hai tác giả đã đọc và đồng ý với phiên bản xuất bản của bản thảo.

Kinh phí:

Nghiên cứu này không nhận được tài trợ bên ngoài.

Sự nhìn nhận:

Chúng tôi xin cảm ơn Rebecca Wray đã giúp đọc lại bản thảo.

Xung đột lợi ích:

Các tác giả tuyên bố không có xung đột lợi ích.

Người giới thiệu

1. Oerke, E.-C. Mất mùa do sâu bệnh. J. Nông nghiệp. Khoa học. 2006, 144, 31–43. [Tham khảo chéo]

2. FAO. Tương lai của Lương thực và Nông nghiệp: Xu hướng và Thách thức; Tổ chức Lương thực và Nông nghiệp của Liên hợp quốc, Ed.; Tổ chức Lương thực và Nông nghiệp của Liên hợp quốc: Rome, Ý, 2017; ISBN 978-92-5-109551-5.

3. IFPRI. Báo cáo Dinh dưỡng Toàn cầu 2015: Hành động và Trách nhiệm Giải trình để Thúc đẩy Dinh dưỡng và Phát triển Bền vững; Viện Nghiên cứu Chính sách Lương thực Quốc tế: Washington, DC, Hoa Kỳ, 2015.

4. Âm trầm, C.; Puinean, AM; Zimmer, CT; Denholm, tôi.; Lĩnh vực, LM; Nuôi dưỡng, SP; Gutbrod, O.; Nauen, R.; Slater, R.; Williamson, MS Sự phát triển của tính kháng thuốc trừ sâu ở rệp khoai tây đào, Myzus persicae. Sinh học côn trùng. mol. sinh học. 2014, 51, 41–51. [Tham khảo chéo]

5. Zayan, SA Tác động của biến đổi khí hậu đối với bệnh hại cây trồng và các chiến lược IPM. Trong bệnh thực vật—Các mối đe dọa hiện tại và xu hướng quản lý; IntechOpen: London, Vương quốc Anh, 2019. [CrossRef]

6. Panstruga, R.; Moscou, MJ Cơ sở phân tử của tính kháng vật chủ là gì? mol. Tương tác vi khuẩn thực vật. 2020, 33, 1253–1264. [Tham khảo chéo]

7. Das, G.; Patra, JK; Baek, K.-H. Tìm hiểu sâu về MAS: Một công cụ phân tử để phát triển tính kháng stress và chất lượng gạo thông qua xếp chồng gen. Đằng trước. Khoa học thực vật 2017, 8. [Tham khảo chéo]

8. Vương, F.; Vương, C.; Lưu, P.; Lôi, C.; Hảo, W.; Cao, Y.; Liu, Y.-G.; Zhao, K. Tăng cường khả năng kháng bệnh đạo ôn bằng CRISPR/Cas9-gây đột biến có chủ đích của gen nhân tố phiên mã ERF OsERF922. PLoS MỘT 2016, 11, e0154027. [Tham khảo chéo]

9. Vương, T.; Trương, H.; Zhu, H. Công nghệ CRISPR đang cách mạng hóa việc cải tiến cà chua và các loại cây ăn quả khác. làm vườn. độ phân giải 2019, 6, 1–13. [CrossRef] [PubMed]

10. Rampitsch, C.; Bykova, NV Proteomics và bệnh thực vật: Những tiến bộ trong việc chống lại mối đe dọa lớn đối với nguồn cung lương thực toàn cầu. Proteomics 2012, 12, 673–690. [CrossRef] [PubMed]

11. Castro-Moretti, FR; Gentzel, VÀO; Mackey, D.; Alonso, AP Metabolomics như một công cụ mới nổi để nghiên cứu các tương tác giữa mầm bệnh và thực vật. Chất chuyển hóa 2020, 10, 52. [CrossRef]

12. Hân, G.-Z. Nguồn gốc và sự phát triển của hệ thống miễn dịch thực vật. Phytol mới. 2019, 222, 70–83. [Tham khảo chéo]

13. Jones, JDG; Dangl, JL Hệ thống miễn dịch thực vật. Thiên nhiên 2006, 444, 323–329. [Tham khảo chéo]

14. Naveed, ZA; Ngụy, X.; Chen, J.; Mubeen, H.; Ali, GS Sự liên tục giữa PTI và ETI trong các tương tác phytophthora-thực vật. Đằng trước. Khoa học thực vật 2020, 11, 593905. [CrossRef]

15. Pritchard, L.; Birch, PRJ Mô hình Zigzag của tương tác vi khuẩn-thực vật: Đã đến lúc tiếp tục? mol. Pathol thực vật. 2014,15, 865–870. [CrossRef] [PubMed]

16. Stotz, HU; Mitrousia, GK; de Wit, PJGM; Fitt, BDL Kích hoạt bảo vệ chống lại mầm bệnh nấm apoplastic. Xu hướng khoa học thực vật. 2014, 19, 491–500. [Tham khảo chéo]

17. Balmer, D.; Planchamp, C.; Mauch-Mani, B. Đang di chuyển: Gây ra sức đề kháng trong monocots. J. Exp. Người máy. 2013, 64, 1249–1261. [Tham khảo chéo]

18. Xin, X.-F.; Kvitko, B.; He, SY Pseudomonas syringae: Cần gì để trở thành mầm bệnh. tự nhiên Linh mục Microbiol. 2018, 16, 316–328. [CrossRef] [PubMed]

19. Zipfel, C. Các thụ thể nhận dạng mẫu thực vật. Xu hướng Miễn dịch. 2014, 35, 345–351. [CrossRef] [PubMed]

20. Felix, G.; Duran, JD; Volko, S.; Boller, T. Thực vật có một hệ thống nhận thức nhạy cảm đối với miền vi khuẩn Flagellin được bảo tồn nhiều nhất. Nhà máy J. 1999, 18, 265–276. [CrossRef] [PubMed]

21. Gómez-Gómez, L.; Boller, T. FLS2: Một kinase giống như Receptor LRR liên quan đến nhận thức về Flagellin của vi khuẩn elicitor trong cây arabidopsis. mol. Ô 2000, 5, 1003–1011. [Tham khảo chéo]

22. Kunze, G.; Zipfel, C.; Robatzek, S.; Niehaus, K.; Boller, T.; Felix, G. Điểm cuối N của yếu tố kéo dài vi khuẩn Tu gợi ra khả năng miễn dịch bẩm sinh ở cây arabidopsis. Tế bào thực vật 2004, 16, 3496–3507. [Tham khảo chéo]

23. Zipfel, C.; Kunze, G.; Chinchilla, D.; Caniard, A.; Jones, JDG; Boller, T.; Felix, G. Nhận thức về PAMP EF-Tu của vi khuẩn bởi thụ thể EFR hạn chế sự chuyển đổi qua trung gian agrobacterium. Ô 2006, 125, 749–760. [Tham khảo chéo]

24. Miya, A.; Albert, P.; Sáng bóng, T.; Desaki, Y.; Ichimura, K.; Shirasu, K.; Narusaka, Y.; Kawakami, N.; Kaku, H.; Shibuya, N. CERK1, một kinase thụ thể LysM, rất cần thiết cho tín hiệu elicitor chitin trong cây arabidopsis. Proc. tự nhiên. học viện. Khoa học. Hoa Kỳ 2007, 104, 19613–19618. [Tham khảo chéo]

25. Vạn, J.; Zhang, X.-C.; Neece, D.; Ramonell, KM; Clough, S.; Kim, S.; Stacey, MG; Stacey, G. A LysM kinase giống như thụ thể đóng một vai trò quan trọng trong việc truyền tín hiệu chitin và kháng nấm ở cây arabidopsis. Tế bào thực vật 2008, 20, 471–481. [CrossRef] [PubMed]

26. Nam nhi, AP; Zipfel, C. PRR thực vật và kích hoạt tín hiệu miễn dịch bẩm sinh. mol. Ô 2014, 54, 263–272. [Tham khảo chéo]

27. Baggs, EL; Monroe, JG; Cảm ơn, AS; O'Grady, R.; Schudoma, C.; Hagerty, W.; Krasileva, KV Mất hội tụ của đường truyền tín hiệu EDS1/PAD4 trong một số dòng thực vật cho thấy các thành phần đồng tiến hóa của khả năng miễn dịch thực vật và phản ứng hạn hán. Tế bào thực vật 2020, 32, 2158–2177. [CrossRef] [PubMed]

28. Van der Hoorn, RAL; Kamoun, S. Từ người bảo vệ đến con mồi: Một mô hình mới để nhận thức về tác nhân gây bệnh thực vật. Tế bào thực vật 2008, 20, 2009–2017. [Tham khảo chéo]

29. Jones, JDG; Vance, LẠI; Dangl, JL Các thiết bị giám sát miễn dịch bẩm sinh nội bào ở thực vật và động vật. Khoa học 2016, 354. [CrossRef]

30. Bernoux, M.; Bác sĩ thú y.; Williams, S.; Warren, C.; Hatters, D.; Valkov, E.; Trương, X.; Ellis, JG; Kobe, B.; Dodds, PN Phân tích cấu trúc và chức năng của miền TIR protein kháng thuốc thực vật tiết lộ các giao diện để tự liên kết, báo hiệu và tự động điều chỉnh. Cell Host Microbe 2011, 9, 200–211. [Tham khảo chéo]

31. Lâu đài, B.; Ngou, P.-M.; Cevik, V.; Redkar, A.; Kim, D.-S.; Dương, Y.; Đinh, P.; Jones, JDG Các thụ thể miễn dịch NLR đa dạng kích hoạt khả năng phòng thủ thông qua RPW8-NLR NRG1. Phytol mới. 2019, 222, 966–980. [Tham khảo chéo]

32. Ngô, Z.; Lý, M.; Đồng, SỬU; Hạ, S.; Lương, W.; Bảo, Y.; Wasteneys, G.; Li, X. Quy định khác biệt về tín hiệu miễn dịch qua trung gian TNL bởi các CNL hỗ trợ dự phòng. Phytol mới. 2019, 222, 938–953. [CrossRef] [PubMed]

33. Wagner, S.; Stuttmann, J.; Rietz, S.; Guerois, R.; Brunstein, E.; Bautor, J.; Niefind, K.; Parker, JE Cơ sở cấu trúc để truyền tín hiệu bằng các phức hợp dị thể EDS1 độc quyền với SAG101 hoặc PAD4 trong khả năng miễn dịch bẩm sinh của thực vật. Cell Host Microbe 2013, 14, 619–630. [Tham khảo chéo]

34. Lapin, D.; Kovacova, V.; CN, X.; Dongus, JA; Bhandari, D.; von Sinh, P.; Bautor, J.; Guarneri, N.; Rzemieniewski, J.; Stuttmann, J.; et al. Mô-đun EDS1-SAG101-NRG1 đồng tiến hóa làm trung gian cho tín hiệu chết tế bào bởi các thụ thể miễn dịch miền TIR. Tế bào thực vật 2019, 31, 2430–2455. [Tham khảo chéo]

35. Bành, Y.; van Wersch, R.; Zhang, Y. Tín hiệu hội tụ và phân kỳ trong khả năng miễn dịch kích hoạt PAMP và khả năng miễn dịch kích hoạt hiệu ứng. mol. Tương tác vi khuẩn thực vật. 2017, 31, 403–409. [Tham khảo chéo]

36. Luna, E.; Mục sư, V.; Robert, J.; Hoa, V.; Mauch-Mani, B.; Ton, J. Sự lắng đọng Callose: Phản ứng phòng vệ thực vật nhiều mặt. mol. Tương tác vi khuẩn thực vật. 2010, 24, 183–193. [Tham khảo chéo]

37. Torres, MA ROS trong tương tác sinh học. vật lý. Nhà máy 2010, 138, 414–429. [Tham khảo chéo]

38. Torres, MA; Jones, JDG; Dangl, JL Các loại oxy phản ứng báo hiệu phản ứng với mầm bệnh. Vật lý thực vật. 2006, 141, 373–378. [CrossRef] [PubMed]

39. Glazebrook, J. Đối chiếu các cơ chế bảo vệ chống lại mầm bệnh sinh dưỡng và hoại tử. hàng năm. Linh mục Phytopathol. 2005, 43, 205–227. [Tham khảo chéo]

40. Xu, X.; Lưu, X.; Yên, Y.; Vương, W.; Gebretsadik, K.; Tề, X.; Từ, Q.; Chen, X. Phân tích so sánh proteomic về khả năng kháng bệnh phấn trắng trên dưa chuột giữa dòng thay thế một đoạn và dòng bố mẹ tái phát của nó. làm vườn. độ phân giải 2019, 6, 1–13. [CrossRef] [PubMed]

41. Tahir, J.; Rashid, M.; Afzal, AJ Các sửa đổi sau dịch mã trong các chất kích thích và protein thực vật liên quan đến xung đột mầm bệnh của vật chủ. Pathol thực vật. 2019, 68, 628–644. [Tham khảo chéo]

42. Héo, J.; Dong, X. Điều hòa miễn dịch thực vật sau dịch mã. Curr. ý kiến. Sinh học thực vật. 2017, 38, 124–132. [CrossRef] [PubMed]

43. Bhattacharjee, S.; Noor, JJ; Gohain, B.; Gulabani, H.; Dnyaneshwar, IK; Singla, A. Các sửa đổi sau dịch mã trong quy định giám sát và truyền tín hiệu mầm bệnh ở thực vật: Câu chuyện bên trong (và nhiễu loạn từ) bên ngoài. IUBMB Life 2015, 67, 524–532. [Tham khảo chéo]

44. Bigeard, J.; Hirt, H. Tín hiệu hạt nhân của MAPK thực vật. Đằng trước. Khoa học thực vật 2018, 9. [Tham khảo chéo]

45. Lin, W.; Lý, B.; Lu, D.; Trần, S.; Chu, N.; Anh ấy, P.; Shan, L. Tyrosine phosphoryl hóa phức hợp protein kinase BAK1/BIK1 làm trung gian khả năng miễn dịch bẩm sinh của Arabidopsis. Proc. tự nhiên. học viện. Khoa học. Hoa Kỳ 2014, 111, 3632–3637. [Tham khảo chéo]

46. ​​Vương, Y.; Lý, Z.; Lưu, D.; Từ, J.; Ngụy, X.; Yan, L.; Dương, C.; Lou, Z.; Shui, W. Đánh giá hoạt động BAK1 trong các phức hợp kinase giống như thụ thể thực vật khác nhau bằng cách lập hồ sơ định lượng của các kiểu phosphoryl hóa. J.Proteom. 2014, 108, 484–493. [Tham khảo chéo]

47. Laluk, K.; Luo, H.; Chai, M.; Dhawan, R.; Lai, Z.; Mengiste, T. Các yêu cầu về sinh hóa và di truyền đối với chức năng của bộ điều chỉnh phản ứng miễn dịch BOTRYTIS-INDUCED KINASE1 trong Tăng trưởng thực vật, Tín hiệu Ethylene và miễn dịch do PAMP kích hoạt ở cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2011, 23, 2831–2849. [CrossRef] [PubMed]

48. Orosa, B.; Yates, G.; Verma, V.; Srivastava, AK; Srivastava, M.; Campanaro, A.; Ăn chay, ĐD; Fernandes, A.; Trương, C.; Lee, J.; et al. Sự kết hợp SUMO với thụ thể nhận dạng mẫu FLS2 kích hoạt tín hiệu nội bào trong khả năng miễn dịch bẩm sinh của thực vật. tự nhiên cộng đồng. 2018, 9, 5185. [CrossRef]

49. Kadota, Y.; Bộ xương, J.; Derbyshire, P.; Stransfeld, L.; Asai, S.; Ntoukakis, V.; Tiến sĩ JD; Shirasu, K.; Menke, F.; Jones, A.; et al. Điều hòa trực tiếp NADPH oxidase RBOHD bởi kinase BIK1 liên quan đến PRR trong quá trình miễn dịch thực vật. mol. Ô 2014, 54, 43–55. [CrossRef] [PubMed]

50. Lý, L.; Lý, M.; Yu, L.; Chu, Z.; Lương, X.; Lưu, Z.; Cải, G.; Cao, L.; Trương, X.; Vương, Y.; et al. Kinase BIK1 liên kết với FLS2-trực tiếp phosphoryl hóa NADPH oxidase RbohD để kiểm soát khả năng miễn dịch của thực vật. Cell Host Microbe 2014, 15, 329–338. [CrossRef] [PubMed]

51. Kim, T.-W.; Vương, Z.-Y. Sự truyền tín hiệu Brassinosteroid từ kinase thụ thể sang các yếu tố phiên mã. hàng năm. Mục sư Plant Biol. 2010, 61, 681–704. [Tham khảo chéo]

52. Yan, L.; Có thể.; Lưu, D.; Ngụy, X.; Mặt trời, Y.; Chen, X.; Triệu, H.; Chu, J.; Vương, Z.; Thủy, W.; et al. Cơ sở cấu trúc cho tác động của quá trình phosphoryl hóa đối với việc kích hoạt kinase giống như thụ thể thực vật BAK1. Tế bào Res. 2012, 22, 1304–1308. [CrossRef] [PubMed]

53. Vương, X.; Kota, U.; Anh ấy, K.; Blackburn, K.; Lý, J.; Goshe, MB; Huber, SC; Clouse, SD Sự chuyển hóa phosphoryl hóa tuần tự của phức hợp kinase thụ thể BRI1/BAK1 tác động đến các sự kiện ban đầu trong quá trình truyền tín hiệu bằng đồng thau. nhà phát triển Ô 2008, 15, 220–235. [Tham khảo chéo]

54. Schwessinger, B.; Roux, M.; Kadota, Y.; Ntoukakis, V.; Bộ xương, J.; Jones, A.; Zipfel, C. Sự điều hòa khác biệt phụ thuộc vào quá trình phosphoryl hóa đối với sự phát triển của thực vật, sự chết của tế bào và khả năng miễn dịch bẩm sinh bởi kinase BAK1 giống như thụ thể điều hòa. gen PLoS. 2011, 7, e1002046. [CrossRef] [PubMed]

55. Chinchilla, D.; Zipfel, C.; Robatzek, S.; Kemmerling, B.; Nürnberger, T.; Jones, JDG; Felix, G.; Boller, T. Một phức hợp do Flagellin gây ra của thụ thể FLS2 và BAK1 bắt đầu bảo vệ thực vật. Thiên nhiên 2007, 448, 497–500. [Tham khảo chéo]

56. Perraki, A.; DeFalco, hỗ trợ kỹ thuật; Derbyshire, P.; Avila, J.; Séré, D.; Bộ xương, J.; Tề, X.; Stransfeld, L.; Schwessinger, B.; Kadota, Y.; et al. Sự phân đôi chức năng phụ thuộc vào phốt pho của một đồng thụ thể phổ biến trong tín hiệu thực vật. Thiên nhiên 2018, 561, 248–252. [Tham khảo chéo]

57. Jagodzik, P.; Tajdel-Zielinska, M.; Ciesla, A.; Marczak, M.; Ludwikow, A. Dòng thác protein kinase được kích hoạt bằng Mitogen trong tín hiệu hormone thực vật. Đằng trước. Khoa học thực vật 2018, 9. [Tham khảo chéo]

58. Bi, G.; Chu, Z.; Vương, W.; Lý, L.; Rao, S.; Ngô, Y.; Trương, X.; Menke, FLH; Trần, S.; Chu, J.-M. Các kinase tế bào chất giống như thụ thể liên kết trực tiếp các thụ thể nhận dạng mẫu đa dạng với việc kích hoạt các tầng protein kinase được kích hoạt bằng nguyên phân trong cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2018, 30, 1543–1561. [CrossRef] [PubMed]

59. Berriri, S.; García, AV; đó là Frey, NF; Rozhon, W.; Pateyron, S.; Leonhardt, N.; Montillet, J.-L.; Leung, J.; Hirt, H.; Colcombet, J. Các phiên bản Protein Kinase được kích hoạt bằng Mitogen hoạt động liên tục tiết lộ chức năng của Arabidopsis MPK4 trong tín hiệu bảo vệ mầm bệnh. Tế bào thực vật 2012, 24, 4281–4293. [Tham khảo chéo]

60. Genot, B.; Lang, J.; Berriri, S.; Garmier, M.; Girard, F.; Pateyron, S.; Haustraete, K.; Van Der Straeten, D.; Hirt, H.; Colcombet, J. Arabidopsis MAP Kinase 3 Hoạt động liên tục Kích hoạt Phản ứng Phòng thủ Liên quan đến Axit Salicylic và protein kháng SUMM21. Vật lý thực vật. 2017, 174, 1238–1249. [CrossRef] [PubMed]

61. Kông, Q.; Qu, N.; Cao, M.; Trương, Z.; Đinh, X.; Dương, F.; Lý, Y.; Đồng, SỬU; Trần, S.; Lý, X.; et al. Tầng MEKK1-MKK1/MKK2-MPK4 kinase điều chỉnh tiêu cực khả năng miễn dịch qua trung gian là protein kinase kinase kinase được hoạt hóa bằng nguyên phân trong cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2012, 24, 2225–2236. [Tham khảo chéo]

62. Petersen, M.; Brodersen, P.; Naested, H.; Andreasson, E.; Lindhart, U.; Johansen, B.; Nielsen, HB; Lacy, M.; Austin, MJ; Parker, JE; et al. Arabidopsis MAP kinase 4 điều chỉnh tiêu cực tính kháng mắc phải toàn thân. Ô 2000, 103, 1111–1120. [Tham khảo chéo]

63. Mao, G.; Mạnh, X.; Lưu, Y.; Trịnh, Z.; Trần, Z.; Zhang, S. Phosphoryl hóa yếu tố phiên mã WRKY bởi hai MAPK đáp ứng mầm bệnh thúc đẩy quá trình sinh tổng hợp phytoalexin ở cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2011, 23, 1639–1653. [CrossRef] [PubMed]

64. Châu, N.; Tootle, TL; Glazebrook, J. Arabidopsis PAD3, một gen cần thiết cho quá trình sinh tổng hợp camalexin, mã hóa một monooxygenase cytochrom P450 giả định. Tế bào thực vật 1999, 11, 2419–2428. [Tham khảo chéo]

65. Su, J.; Dương, L.; Chu, Q.; Ngô, H.; Chào.; Lưu, Y.; Từ, J.; Giang, D.; Zhang, S. Ức chế quang hợp tích cực qua trung gian MPK3/MPK6 là rất quan trọng đối với khả năng miễn dịch do tác nhân kích hoạt. PLoS sinh học. 2018, 16, e2004122. [Tham khảo chéo]

66. Zhang, Z.; Ngô, Y.; Cao, M.; Trương, J.; Kông, Q.; Lưu, Y.; Bá, H.; Chu, J.; Zhang, Y. Sự gián đoạn của tầng MAP kinase do PAMP gây ra bởi một bộ kích hoạt ống tiêm Pseudomonas kích hoạt khả năng miễn dịch của thực vật qua trung gian protein NB-LRR SUMM2. Cell Host Microbe 2012, 11, 253–263. [CrossRef] [PubMed]

67. Trương, Z.; Lưu, Y.; Hoàng, H.; Cao, M.; Ngô, D.; Kông, Q.; Zhang, Y. Protein NLR SUMM2 cảm nhận được sự gián đoạn của dòng thác MAP kinase truyền tín hiệu miễn dịch thông qua CRCK3. Đại diện EMBO 2017, 18, 292–302. [Tham khảo chéo]

68. Vương, W.; Phong, B.; Zhou, J.-M.; Tang, D. Tín hiệu miễn dịch thực vật: Tiến lên trên hai biên giới. J. Tích phân. Sinh học thực vật. 2020, 62, 2–24. [Tham khảo chéo]

69. Segonzac, C.; Nam nhi, AP; Sanmartín, M.; Ntoukakis, V.; Sánchez-Serrano, JJ; Zipfel, C. Kiểm soát tiêu cực BAK1 bằng protein phosphatase 2A trong quá trình miễn dịch bẩm sinh của thực vật. EMBO J. 2014, 33, 2069–2079. [Tham khảo chéo]

70. Couto, D.; Niebergall, R.; Lương, X.; Bucherl, CA; Bộ xương, J.; Nam nhi, AP; Ntoukakis, V.; Derbyshire, P.; Altenbach, D.; Maclean, D.; et al. Protein Arabidopsis phosphatase PP2C38 điều chỉnh tiêu cực kinase miễn dịch trung ương BIK1. PLOS Pathog. 2016, 12, e1005811. [Tham khảo chéo]

71. Liu, J.; Lưu, B.; Trần, S.; Công, B.-Q.; Chen, L.; Chu, Q.; Hùng, F.; Vương, M.; Phong, D.; Li, J.-F.; et al. Chu trình photphoryl hóa tyrosine quy định sự kích hoạt nấm của thụ thể thực vật Ser/Thr kinase. Cell Host Microbe 2018, 23, 241–253.e6. [CrossRef] [PubMed]

72. Schweighofer, A.; Kazanaviciute, V.; Scheikl, E.; Teige, M.; Doczi, R.; Hirt, H.; Schwanninger, M.; Kant, M.; Schuurink, R.; Mauch, F.; et al. PP2C-type phosphatase AP2C1, điều chỉnh tiêu cực MPK4 và MPK6, điều chỉnh khả năng miễn dịch bẩm sinh, axit jasmonic và nồng độ ethylene trong cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2007, 19, 2213–2224. [CrossRef] [PubMed]

73. Shubchynskyy, V.; Boniecka, J.; Schweighofer, A.; Simulis, J.; Kvederaviciute, K.; Stumpe, M.; Mauch, F.; Balazadeh, S.; MuellerRoeber, B.; Boutrot, F.; et al. Protein phosphatase AP2C1 điều chỉnh tiêu cực sức đề kháng cơ bản và phản ứng phòng thủ đối với ống tiêm Pseudomonas. J. Exp. Người máy. 2017, 68, 1169–1183. [CrossRef] [PubMed]

74. Anderson, JC; Bartels, S.; Tốt nhất, MAG; Shahollari, B.; Ulm, R.; Peck, SC Arabidopsis MAP kinase phosphatase 1 (AtMKP1) điều chỉnh tiêu cực các phản ứng PAMP6-qua trung gian MPK và khả năng kháng vi khuẩn. Nhà máy J. 2011, 67, 258–268. [CrossRef] [PubMed]

75. Bartels, S.; Anderson, JC; González Besteiro, MA; Carreri, A.; Hirt, H.; Hội trưởng, A.; Métraux, J.-P.; Peck, SC; Ulm, R. MAP kinase phosphatase1 và protein tyrosine phosphatase1 là những chất ức chế tổng hợp axit salicylic và các phản ứng qua trung gian SNC1-ở cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2009, 21, 2884–2897. [Tham khảo chéo]

76. Công viên, HC; Bài hát, EH; Nguyên, XC; Tỏi tây.; Kim, KẾ; Kim, HS; Lý, SM; Kim, SH; Bae, DW; Yun, D.-J.; et al. Arabidopsis MAP kinase phosphatase 1 được phosphoryl hóa và hoạt hóa bởi cơ chất AtMPK6 của nó. Đại diện tế bào thực vật 2011, 30, 1523–1531. [CrossRef] [PubMed]

77. Callis, J. Bộ máy phổ biến của hệ thống ubiquitin. Arabidopsis Book 2014, 12. [CrossRef] [PubMed]

78. Komander, D.; Hiếp dâm, M. Mã ubiquitin. hàng năm. Linh mục Biochem. 2012, 81, 203–229. [Tham khảo chéo]

79. Vierstra, RD Hệ thống đáng tin cậy của-26S ubiquitin tại mối liên hệ của sinh học thực vật. tự nhiên Mục sư Mol. Tế bào. sinh học. 2009, 10, 385–397. [Tham khảo chéo]

80. Chu, B.; Zeng, L. Phổ biến thông thường và độc đáo trong khả năng miễn dịch thực vật. mol. Pathol thực vật. 2017, 18, 1313–1330. [CrossRef] [PubMed]

81. Kachewar, NR; Gupta, V.; Ranjan, A.; Patel, HK; Sonti, RV Sự biểu hiện quá mức của OsPUB41, một ligase E3 ubiquitin gây ra bởi các enzym phân hủy thành tế bào, giúp tăng cường phản ứng miễn dịch ở cây lúa và cây Arabidopsis. Nhà máy sinh học BMC. 2019, 19, 530. [Tham khảo chéo]

82. Becker, F.; Buschfeld, E.; Schell, J.; Bachmair, A. Thay đổi phản ứng đối với nhiễm virus do cây thuốc lá gây nhiễu trong hệ thống ubiquitin. Nhà máy J. 1993, 3, 875–881. [Tham khảo chéo]

83. Goritschnig, S.; Trương, Y.; Li, X. Con đường ubiquitin là cần thiết cho khả năng miễn dịch bẩm sinh ở cây Arabidopsis. Nhà máy J. 2007, 49, 540–551. [CrossRef] [PubMed]

84. Saeki, Y. Ubiquitin được công nhận bởi proteasome. J. Hóa sinh. 2017, 161, 113–124. [Tham khảo chéo]

85. Duplan, V.; Rivas, S. E3 Ubiquitin-ligase và các protein mục tiêu của chúng trong quá trình điều chỉnh khả năng miễn dịch bẩm sinh của thực vật. Đằng trước. Khoa học thực vật 2014, 5. [Tham khảo chéo]

86. Lu, D.; Lin, W.; Cao, X.; Ngô, S.; Thành, C.; Avila, J.; Heese, A.; Devarenne, TP; Anh ấy, P.; Shan, L. Sự phổ biến trực tiếp của thụ thể nhận dạng mẫu FLS2 làm suy giảm khả năng miễn dịch bẩm sinh của thực vật. Khoa học 2011, 332, 1439–1442. [CrossRef] [PubMed]

87. Chu, J.; Lu, D.; Xu, G.; Finlayson, SA; Anh ấy, P.; Shan, L. Miền ARM phủ định chiếm ưu thế phát hiện ra nhiều chức năng của PUB13 trong khả năng miễn dịch, ra hoa và lão hóa của Arabidopsis. J. Exp. Người máy. 2015, 66, 3353–3366. [CrossRef] [PubMed]

88. Liao, D.; Cao, Y.; CN, X.; Espinoza, C.; Nguyên CT; Lương, Y.; Stacey, G. Arabidopsis E3 ubiquitin ligase thực vật U-BOX13 (PUB13) điều chỉnh sự phong phú protein của thụ thể chitin lysin motif thụ thể kinase5 (LYK5). Phytol mới. 2017, 214, 1646–1656. [CrossRef] [PubMed]

89. Wang, J.; Grubb, LÊ; Vương, J.; Lương, X.; Lý, L.; Cao, C.; Mẹ, M.; Phong, F.; Lý, M.; Lý, L.; et al. Một mô-đun quy định kiểm soát cân bằng nội môi của kinase miễn dịch thực vật. mol. Ô 2018, 69, 493–504.e6. [Tham khảo chéo]

90. Desaki, Y.; Takahashi, S.; Satou, K.; Maeda, K.; Matsui, S.; Yoshimi, tôi.; Miura, T.; Jumonji, J.-I.; Takeda, J.; Yashima, K.; et al. PUB4, một ligase ubiquitin tương tác với CERK1-, điều chỉnh tích cực khả năng miễn dịch do MAMP kích hoạt ở cây Arabidopsis. Sinh lý tế bào thực vật. 2019, 60, 2573–2583. [Tham khảo chéo]

91. Thines, B.; Katsir, L.; Melotto, M.; Nữu, Y.; Mandaokar, A.; Lưu, G.; Nomura, K.; Anh ấy, SY; Làm thế nào, GA; Duyệt qua, các protein ức chế J. JAZ là mục tiêu của phức hợp SCF COI1 trong quá trình truyền tín hiệu jasmonate. Thiên nhiên 2007, 448, 661–665. [Tham khảo chéo]

92. Xie, D.-X.; Feys, BF; James, S.; Nieto-Rostro, M.; Turner, JG COI1: Một gen Arabidopsis cần thiết cho khả năng bảo vệ và khả năng sinh sản do jasmonate điều chỉnh. Khoa học 1998, 280, 1091–1094. [Tham khảo chéo]

93. Xu, L.; Lưu, F.; Lechner, E.; Genschik, P.; Crosby, WL; mẹ, H.; Bành, W.; Hoàng, D.; Xie, D. Các phức hợp ubiquitin-ligase SCFCOI1 là cần thiết cho phản ứng jasmonate ở cây Arabidopsis. Tế bào thực vật 2002, 14, 1919–1935. [Tham khảo chéo]

94. Hoàng, S.; Chen, X.; Trung, X.; Lý, M.; Ao, K.; Hoàng, J.; Li, X. Các protein TRAF thực vật điều chỉnh sự luân chuyển thụ thể miễn dịch NLR. Cell Host Microbe 2016, 19, 204–215. [CrossRef] [PubMed]

95. Mazzucotelli, E.; Belloni, S.; Marone, D.; De Leonardis, A.; Du kích, D.; Di Fonzo, N.; Cattelli, L.; Mastrangelo, A. Họ gen ligase E3 ubiquitin ở thực vật: Điều hòa bởi sự thoái hóa. Curr. bộ gen. 2006, 7, 509–522. [CrossRef] [PubMed]

96. Vierstra, RD Vũ trụ mở rộng của ubiquitin và các công cụ sửa đổi giống như ubiquitin. Vật lý thực vật. 2012, 160, 2–14. [Tham khảo chéo]

97. Ngô, Z.; Tống, M.; Thiên, L.; Chu, C.; Lưu, X.; Trương, Y.; Dây chằng Li, X. Plant E3 SNIPER1 và SNIPER2 điều chỉnh rộng rãi sự cân bằng nội môi của các thụ thể miễn dịch NLR cảm biến. EMBO J. 2020, e104915. [Tham khảo chéo]

98. Nijman, SMB; Luna-Vargas, Khu bảo tồn biển; Velds, A.; Brummelkamp, ​​TR; Dirac, AMG; Sixma, TK; Bernards, R. Một bản kiểm kê bộ gen và chức năng của các enzyme khử phổ biến. Ô 2005, 123, 773–786. [Tham khảo chéo]

99. Ewan, R.; Pangestuti, R.; Thornber, S.; Craig, A.; Carr, C.; O'Donnell, L.; Trương, C.; Sadanandom, A. Các enzyme khử phổ biến AtUBP12 và AtUBP13 và chất tương đồng thuốc lá NtUBP12 của chúng là những chất điều chỉnh tiêu cực khả năng miễn dịch của thực vật. Phytol mới. 2011, 191, 92–106. [Tham khảo chéo]

100. Jeong, JS; Jung, C.; Seo, JS; Kim, J.-K.; Chua, N.-H. Các enzyme khử phổ biến UBP12 và UBP13 điều chỉnh tích cực mức MYC2 trong phản ứng jasmonate. Tế bào thực vật 2017, 29, 1406–1424. [Tham khảo chéo]

101. Bailey, M.; Srivastava, A.; Conti, L.; Nelis, S.; Trương, C.; Florence, H.; Yêu một.; Milner, J.; Napier, R.; Cấp, M.; et al. Tính ổn định của các protease nhỏ giống ubiquitin (SUMO) có khả năng chống chịu quá mức đối với muối1 và -2 điều chỉnh tín hiệu axit salicylic và liên hợp SUMO1/2 ở Arabidopsis thaliana. J. Exp. Người máy. 2016, 67, 353–363. [CrossRef] [PubMed]

102. Colignon, B.; Delaive, E.; Diệu, M.; Demazy, C.; Muhovski, Y.; Wallon, C.; Raes, M.; Mauro, S. phân tích Proteomics của lá SUMOylome nội sinh, cấu thành. J.Proteom. 2017, 150, 268–280. [Tham khảo chéo]

103. In-đô-nê-xi-a, KD; Dahale, SK; Bhattacharjee, S. Phân tích proteomic của SUMO1-SUMOylome thay đổi trong quá trình kích thích phòng thủ ở Arabidopsis. J.Proteom. 2021, 232, 104054. [CrossRef]

104. Miller, MJ; Barrett-Wilt, GA; Hứa, Z.; Vierstra, RD Các phân tích Proteomic xác định một loạt các quá trình hạt nhân bị ảnh hưởng bởi sự liên hợp biến đổi nhỏ giống như ubiquitin trong cây Arabidopsis. Proc. tự nhiên. học viện. Khoa học. Hoa Kỳ 2010, 107, 16512–16517. [CrossRef] [PubMed]

105. Kim, SH; Cao, F.; Bhattacharjee, S.; Adiasor, JA; Nam, JC; Gassmann, W. Gene SNC1 giống kháng thuốc của cây Arabidopsis được kích hoạt bởi các đột biến trong SRFR1 và góp phần kháng lại tác nhân vi khuẩn AvrRps4. PLoS Pathog. 2010, 6, e1001172. [Tham khảo chéo]

106. Bhattacharjee, S.; Halan, MK; Kim, SH; Gassmann, W. Tác nhân gây bệnh nhắm mục tiêu Arabidopsis EDS1 và thay đổi tương tác của nó với các cơ quan điều hòa miễn dịch. Khoa học 2011, 334, 1405–1408. [CrossRef] [PubMed]

107. Hammoudi, V.; Vlachakis, G.; Schranz, TÔI; van den Burg, HA Các bản sao toàn bộ bộ gen, sau đó là các bản sao song song thúc đẩy sự đa dạng hóa của bộ biến đổi protein SUMO trong thực vật hạt kín. Phytol mới. 2016, 211, 172–185. [CrossRef] [PubMed]

108. Kurepa, J.; Người đi bộ, JM; Nhỏ, J.; Gosink, MM; Davis, SJ; Durham, TL; Sung, D.-Y.; Vierstra, RD Hệ thống sửa đổi protein giống như ubiquitin (SUMO) nhỏ trong Arabidopsis tích lũy sumo1 và liên hợp -2 được tăng lên do căng thẳng. J. Sinh học. hóa học. 2003, 278, 6862–6872. [Tham khảo chéo]

109. Van den Berg, HA; Kini, RK; Schuurink, RC; Takken, FLW Arabidopsis các parolog nhỏ giống như ubiquitin có các chức năng riêng biệt trong phát triển và phòng thủ. Tế bào thực vật 2010, 22, 1998–2016. [Tham khảo chéo]

110. Merrill, JC; Melhuish, TA; Kagey, MH; Yang, S.-H.; cá mập, sau công nguyên; Wotton, D. Vai trò của mô típ tương tác SUMO không cộng hóa trị trong hoạt động Pc2/CBX4 E3. XIN MỘT 2010, 5, e8794. [CrossRef] [PubMed]

111. Villajuana-Bonequi, M.; Elrouby, N.; Nordstrom, K.; Griebel, T.; Bachmair, A.; Coupland, G. Nồng độ axit salicylic tăng cao được tạo ra bằng cách tăng biểu hiện của isochorismate synthase 1 Góp phần tăng tích lũy liên hợp SUMO1 trong đột biến Arabidopsis sớm trong những ngày ngắn 4. Plant J. 2014, 79, 206–219. [CrossRef] 112. Lee, J.; Nam, J.; Công viên, HC; Na, G.; Miura, K.; Jin, JB; Yoo, CY; Baek, D.; Kim, ĐH; Jeong, JC; et al. Khả năng miễn dịch bẩm sinh qua trung gian axit salicylic ở cây Arabidopsis được điều chỉnh bởi ligase SIZ1 SUMO E3. Nhà máy J. 2007, 49, 79–90. [CrossRef] [PubMed]

113. Câu, M.; Hoàng, Q.; Qian, W.; Trương, Z.; Giả, Z.; Hua, J. Sumoylation E3 Ligase SIZ1 điều chỉnh khả năng miễn dịch của thực vật một phần thông qua gen thụ thể miễn dịch SNC1 trong cây Arabidopsis. mol. Tương tác vi khuẩn thực vật. 2017, 30, 334–342. [Tham khảo chéo]

114. Hammoudi, V.; Fokkens, L.; Biaens, B.; Vlachakis, G.; Chatterjee, S.; Arroyo-Mateos, M.; Wackers, PFK; Jonker, MJ; van den Burg, HA Arabidopsis SUMO E3 Ligase SIZ1 làm trung gian cho sự đánh đổi phụ thuộc vào nhiệt độ giữa khả năng miễn dịch và tăng trưởng của thực vật. gen PLoS. 2018, 14, e1007157. [CrossRef] [PubMed]

115. Nữu, D.; Lin, X.-L.; Kông, X.; Qu, G.-P.; Cải, B.; Lee, J.; Jin, JB SIZ1-Quá trình SUMOylation qua trung gian của TPR1 ngăn chặn khả năng miễn dịch của thực vật ở cây Arabidopsis. mol. Nhà máy 2019, 12, 215–228. [CrossRef] [PubMed]

116. Câu, M.; Shi, Z.; Chu, Y.; Bảo, Z.; Vương, G.; Hua, J. Protein F-Box CPR1/CPR30 điều chỉnh tiêu cực sự tích lũy protein R SNC1. Nhà máy J. 2012, 69, 411–420. [Tham khảo chéo]

117. Trương, Y.; Zeng, L. Crosstalk giữa phổ biến và các sửa đổi protein sau dịch mã khác trong khả năng miễn dịch của thực vật. Cộng đồng thực vật 2020, 100041. [CrossRef] [PubMed]

118. Srivastava, AK; Orosa, B.; Singh, P.; Cummins, tôi.; Walsh, C.; Trương, C.; Cấp, M.; Ông Roberts; Anand, GS; Phù hợp, E.; et al. SUMO Ức chế hoạt động của thụ thể axit jasmonic không nhạy cảm với coronatine1. Tế bào thực vật 2018, 30, 2099–2115. [Tham khảo chéo]

119. Cao, Y.; Aceti, DJ; Sabat, G.; Bài hát, J.; Makino, S.-I.; Cáo, BG; Đột biến Bent, AF trong FLS2 Ser-938 phân tích quá trình kích hoạt tín hiệu trong khả năng miễn dịch Arabidopsis qua trung gian FLS2-. PLoS Pathog. 2013, 9, e1003313. [Tham khảo chéo]

120. Chinchilla, D.; Bauer, Z.; Regenass, M.; Boller, T.; Felix, G. Các thụ thể Arabidopsis kinase FLS2 liên kết Flg22 và xác định tính đặc hiệu của nhận thức Flagellin. Tế bào thực vật 2006, 18, 465–476. [Tham khảo chéo]

121. Lu, D.; Ngô, S.; Cao, X.; Trương, Y.; Sơn, L.; Anh ấy, P. Một kinase tế bào chất giống như thụ thể, BIK1, liên kết với phức hợp thụ thể Flagellin để bắt đầu khả năng miễn dịch bẩm sinh của thực vật. Proc. tự nhiên. học viện. Khoa học. Hoa Kỳ 2010, 107, 496–501. [Tham khảo chéo]

122. Mặt trời, Y.; Lý, L.; Nam nhi, AP; Hân, Z.; Hu, Z.; Zipfel, C.; Zhou, J.-M.; Chai, J. Cơ sở cấu trúc cho Flg22-kích hoạt phức hợp miễn dịch Arabidopsis FLS2-BAK1. Khoa học 2013, 342, 624–628. [CrossRef] [PubMed]

123. Ma, X.; Claus, LAN; Leslie, TÔI; Tao, K.; Ngô, Z.; Lưu, J.; Yu, X.; Lý, B.; Chu, J.; Savin, DV; et al. Sự đơn hóa do phối tử gây ra của BIK1 điều chỉnh khả năng miễn dịch của thực vật. Thiên nhiên 2020, 581, 199–203. [Tham khảo chéo]

124. Monaghan, J.; Matchi, S.; Romeis, T.; Zipfel, C. Protein kinase phụ thuộc canxi CPK28 điều chỉnh một cách tiêu cực sự bùng nổ canxi do PAMP qua trung gian BIK1-gây ra. Tín hiệu thực vật cư xử. 2015, 10. [Tham khảo chéo]

125. Âm, J.; Yi, H.; Chen, X.; Wang, J. Các protein sửa đổi sau dịch mã có vai trò linh hoạt trong việc điều chỉnh các phản ứng miễn dịch của thực vật. quốc tế J. Mol. Khoa học. 2019, 20, 2807. [CrossRef]

126. Withers, J.; Dong, X. Các sửa đổi sau dịch mã của NPR1: Một loại protein duy nhất đóng nhiều vai trò trong khả năng miễn dịch và sinh lý của thực vật. PLoS Pathog. 2016, 12, e1005707. [Tham khảo chéo]

127. Després, C.; DeLong, C.; Men, S.; Lưu, E.; Fobert, PR Protein Arabidopsis NPR1/NIM1 tăng cường hoạt động liên kết DNA của một nhóm con thuộc họ TGA của các yếu tố phiên mã BZIP. Tế bào thực vật 2000, 12, 279–290. [Tham khảo chéo]

128. Saleh, A.; Héo, J.; Mohan, R.; Marques, J.; Chàng trai.; Yên, S.; Zavaliev, R.; Nomoto, M.; Tada, Y.; Dong, X. Các sửa đổi sau dịch mã của bộ điều hòa phiên mã chính NPR1 cho phép kiểm soát năng động nhưng chặt chẽ các phản ứng miễn dịch của thực vật. Cell Host Microbe 2015, 18, 169–182. [Tham khảo chéo]

129. Spoon, SH; Mou, Z.; Tada, Y.; Spivey, Tây Bắc; Genschik, P.; Dong, X. Doanh thu qua trung gian đáng tin cậy của chất đồng kích hoạt phiên mã NPR1 đóng vai trò kép trong việc điều chỉnh khả năng miễn dịch của thực vật. Ô 2009, 137, 860–872. [Tham khảo chéo]

130. Phúc, ZQ; Yên, S.; Saleh, A.; Vương, W.; Rúp, J.; Được rồi, N.; Mohan, R.; Spoon, SH; Tada, Y.; Trịnh, N.; et al. NPR3 và NPR4 là các thụ thể cho axit salicylic tín hiệu miễn dịch ở thực vật. Thiên nhiên 2012, 486, 228–232. [CrossRef] [PubMed]

131. Văn Loon, LC; Đại diện, M.; Pieterse, CMJ Ý nghĩa của các protein liên quan đến phòng thủ cảm ứng ở cây bị nhiễm bệnh. hàng năm. Linh mục Phytopathol. 2006, 44, 135–162. [Tham khảo chéo]

132. Anh ấy, Z.; Hoàng, T.; Ao, K.; Yên, X.; Huang, Y. Sumoylation, phosphoryl hóa và acetyl hóa tinh chỉnh doanh thu của các thành phần miễn dịch thực vật qua trung gian phổ biến. Đằng trước. Khoa học thực vật 2017, 8. [CrossRef] [PubMed]

133. Người ủng hộ, R.; Naidoo, S.; van den Berg, N. Không biểu hiện hoặc của các gen liên quan đến sinh bệnh học 1 (NPR1) và họ liên quan: Những hiểu biết cơ học về khả năng kháng bệnh của cây trồng. Đằng trước. Khoa học thực vật 2019, 10. [CrossRef] [PubMed]

134. Lim, G.-H.; Hoe, T.; Chu, S.; Clavel, M.; Yu, K.; Navarre, D.; Kachroo, A.; Deragon, J.-M.; Kachroo, P. COP1, một chất điều chỉnh tiêu cực của quá trình phát sinh quang, điều chỉnh tích cực khả năng kháng bệnh của cây thông qua các protein liên kết RNA sợi đôi. PLoS Pathog. 2018, 14, e1006894. [Tham khảo chéo]

135. Lin, X.-L.; Nữu, D.; Hu, Z.-L.; Kim, ĐH; Tấn, YH; Cải, B.; Lưu, P.; Miura, K.; Yun, D.-J.; Kim, W.-Y.; et al. Một Arabidopsis SUMO E3 ligase, SIZ1, điều chỉnh một cách tiêu cực quá trình quang hình bằng cách thúc đẩy hoạt động COP1. gen PLoS. 2016, 12, e1006016. [Tham khảo chéo]

136. Kim, JY; Jang, I.-C.; Seo, HS COP1 kiểm soát các phản ứng căng thẳng phi sinh học bằng cách điều chỉnh chức năng AtSIZ1 thông qua hoạt động ligase E3 ubiquitin của nó. Đằng trước. Khoa học thực vật 2016, 7. [Tham khảo chéo]

For more information:1950477648nn@gmail.com